1. bookVolume 60 (2021): Edizione 3 (January 2021)
Dettagli della rivista
License
Formato
Rivista
eISSN
2545-3149
Prima pubblicazione
01 Mar 1961
Frequenza di pubblicazione
4 volte all'anno
Lingue
Inglese, Polacco
Accesso libero

Enzymatic Hydrogen Bioproduction. Structure, Function And Application Of Hydrogenases

Pubblicato online: 23 Sep 2021
Volume & Edizione: Volume 60 (2021) - Edizione 3 (January 2021)
Pagine: 231 - 239
Ricevuto: 01 Jul 2020
Accettato: 01 Jan 2021
Dettagli della rivista
License
Formato
Rivista
eISSN
2545-3149
Prima pubblicazione
01 Mar 1961
Frequenza di pubblicazione
4 volte all'anno
Lingue
Inglese, Polacco
Bioprodukcja wodoru

Wodór stanowi 75% masy materii we Wszechświecie; na Ziemi występuje powszechnie w formie związków chemicznych [11]. Otrzymywanie czystego wodoru z konwencjonalnych źródeł energii wiąże się z wykorzystaniem drogich katalizatorów metalicznych oraz użyciem wysokich nakładów energii. Jednocześnie produkty tych reakcji przyczyniają się do zanieczyszczenia środowiska [35]. Organizmy żywe posiadają zdolność produkcji wodoru w temperaturze otoczenia, w środowisku wodnym. Procesy te mogą przebiegać z udziałem energii świetlnej (bezpośrednia biofotoliza i fotofermentacja) lub bez udziału energii świetlnej (ciemna fermentacja i biologiczna konwersja tlenku węgla) [82, 86]. Otrzymywany w ten sposób wodór wykorzystywany jest w reakcji asymilacji azotu (powstaje wówczas jako produkt uboczny) oraz do utleniania nadmiaru równoważników redukcyjnych. Rośliny, mikroalgi i cyjanobakterie wykorzystują energię świetlną do przeprowadzenia procesu fotolizy wody (równanie 1). Energia świetlna absorbowana jest przez fotosystem I (PSI), fotosystem II (PSII) lub oba fotosystemy. Elektrony wytworzone podczas biofotolizy cząsteczki wody przekazywane są następnie na ferredoksynę i do enzymu hydrogenazy [4].

2H2Oenergia świetlna 2H2+O2

Hydrogenazy są wrażliwe na działanie tlenu. Dlatego niezbędne jest oddzielenie przestrzenne reakcji powstawania wodoru i tlenu. Warunkiem zachowania ciągłości procesu jest niskie stężenie tlenu w środowisku reakcji (poniżej 0,1%).

Procesy fotofermentacji prowadzą do otrzymania wodoru na drodze enzymatycznego rozkładu kwasów organicznych przez nitrogenazy. Reakcja ta wymaga dostarczenia energii przez fotosystem. W przypadku braku azotu cząsteczkowego, który jest preferowanym akceptorem powstających w wyniku reakcji elektronów, nitrogenazy redukują protony do wodoru cząsteczkowego [74]. Wodór może być również produktem reakcji, które nie wymagają bezpośredniego udziału energii świetlnej. Bakterie anaerobowe są zdolne wytworzyć wodór na drodze ciemnej fermentacji, rozkładając substraty bogate w węglowodany. Ilość powstającego w wyniku tej reakcji wodoru determinowana jest przez odpowiedni szlak metaboliczny i rodzaj produktu końcowego. Jeżeli produktem końcowym jest kwas octowy, teoretycznie z jednego mola glukozy można uzyskać cztery mole wodoru (równanie 2). Pożywką dla bakterii zdolnych do wytwarzania wodoru (np. Clostridium, Enterobacter, Escherichia) mogą być również bioodpady [2, 72].

Ryc. 1.

Centra aktywne hydrogenaz [NiFe], [FeFe] oraz [Fe]

C6H12O6+2H2O2CH3COOH+4H2+2CO2

Inną drogą produkcji wodoru przez bakterie beztlenowe jest utlenianie (konwersja) tlenku węgla do dwutlenku węgla z wytworzeniem energii (równanie 3).

CO+H2OH2+CO2

Proces ten wykorzystują zarówno bakterie Gram-ujemne, np. Rhodospirillum rubrum czy Rubrivax gelatinosus, jak i Gram-dodatnie, np. Carboxydothermus hydrogenoformans. Obecność CO indukuje szlaki syntezy hydrogenaz oraz dehydrogenaz. Elektrony powstające w wyniku utleniania CO przenoszone są za pomocą białek posiadających klastry Fe-S do hydrogenaz wytwarzających wodór [4, 13].

Kluczowym elementem dla większości szlaków biochemicznych produkcji wodoru w organizmach żywych są hydrogenazy, jednak ich bezpośrednie wykorzystanie w produkcji przemysłowej nastręcza trudności ze względu na właściwości tych enzymów.

Hydrogenazy

Hydrogenazy (EC 1.12) to zróżnicowana grupa metaloenzymów, mająca zdolność do katalizowania odwracalnej reakcji redukcji protonu do wodoru cząsteczkowego (równanie 4). Enzymy te są kluczowym elementem szlaków metabolicznych wielu mikroorganizmów należących do prokariotów, eukariotów jak i archeonów [12, 26, 46, 60, 87].

2H++2eH2

Ze względu na strukturę centrum katalitycznego, hydrogenazy podzielono na trzy główne grupy: (i) hydrogenazy [NiFe], (ii) hydrogenazy [FeFe] oraz (iii) hydrogenazy [Fe], początkowo uważane za hydrogenazy niemetaliczne [35, 79, 84, 91]. Struktury centrum katalitycznego hydrogenaz należących do wymienionych grup przedstawiono na rycinie 1.

Większość z poznanych dotychczas hydrogenaz należy do grupy pierwszej lub drugiej. Pomimo, iż są to grupy filogenetycznie bardzo odległe, wykazują pomiędzy sobą pewne podobieństwa [23]. Wrażliwość na obecność tlenu jest cechą charakterystyczną wszystkich poznanych dotychczas hydrogenaz. Hydrogenazy [NiFe] wydają się być jednak szczególnie interesujące pod względem potencjalnego zastosowania do bioprodukcji wodoru. Niektóre enzymy z tej grupy ulegają jedynie częściowej, odwracalnej inaktywacji w obecności tlenu (oxygen-tolerant hydrogenases), a w warunkach redukujących ich aktywność może być niemal całkowicie przywrócona [27].

Wszystkie grupy hydrogenaz posiadają w centrum aktywnym nieorganiczne ligandy, niespotykane w innych enzymach [12]. Synteza i przyłączenie w prawidłowej orientacji grup CO oraz CN w centrum aktywnym wymaga szeregu czynników, warunkujących dojrzewanie kompleksu enzymatycznego i umożliwiających powstanie w pełni funkcjonalnego enzymu [62, 83, 93, 97]. Zróżnicowanie hydrogenaz pod względem ich roli i struktury związane jest ściśle z ich funkcją fizjologiczną, jak również z umiejscowieniem w komórce [18]. Wyróżnia się hydrogenazy związane z błoną oraz cytoplazmatyczne (rozpuszczalne). Enzymy redukujące protony do wodoru znajdują się w cytoplazmie, podczas gdy te pobierające wodór są zazwyczaj zlokalizowane w obrębie błony komórkowej lub znajdują się w peryplazmie [90, 92]. Powstawanie wodoru jest sprzężone z utlenianiem przenośników elektronów (równanie 5), a jego rozkład z ich redukcją (równanie 6).

2H++2PeredH2+2Peox+

H2+2Peox+2H++2Pered

Pe – przenośnik elektronów

W organizmach żywych, donorami i akceptorami elektronów dla hydrogenazy mogą być związki niskocząsteczkowe (dwutlenek węgla, kwas fumarowy, tlen, siarczany czy azotany) lub kompleksy białkowe (cytochrom c3, cytochrom c6, ferredoksyna) [65, 90]. In vivo, reakcja katalizowana przez hydrogenazę może być wykorzystana zarówno w celu odtworzenia źródeł energii, jak i rozproszenia nadmiaru elektronów, zgromadzonych w wyniku aktywności metabolicznej komórki. Stąd też, w komórce może znajdować się kilka hydrogenaz należących do różnych grup i wykazujących odmienne właściwości [10, 33, 39, 98]. Taka strategia umożliwia mikroorganizmom szybką odpowiedź na zmieniające się warunki środowiskowe poprzez dostosowanie aktywnych szlaków metabolicznych do zapotrzebowania energetycznego komórki. Szereg interesujących właściwości hydrogenaz, a także możliwość ich potencjalnego zastosowania w gospodarce opartej na alternatywnych źródłach energii, przyczyniły się znacznie do poszerzenia wiedzy na temat skomplikowanej biochemii tych enzymów. Jednakże wiele mechanizmów związanych z biochemią hydrogenaz nadal pozostaje niewyjaśnionych.

Hydrogenazy [NiFe]

Większość poznanych dotychczas hydrogenaz należy do grupy [NiFe]. Zidentyfikowano je w organizmach należących do archeonów oraz bakterii (ścisłych i fakultatywnych beztlenowców), a także w mikroorganizmach tlenowych [75]. Niektóre enzymy należące do grupy hydrogenaz [NiFe] wykazują znacznie mniejszą wrażliwość na działanie tlenu niż hydrogenazy [FeFe]. Wśród hydrogenaz [NiFe] wyróżnia się hydrogenazy standardowe (O2-sensitive), które w obecności tlenu ulegają nieodwracalnej inaktywacji oraz hydrogenazy oporne na działanie tlenu (O2-tolerant), które wykazują aktywność katalityczną również w obecności O2 [20, 22, 32].

Najlepiej poznaną do tej pory grupą hydrogenaz opornych na działanie tlenu są hydrogenazy związane z błoną (MBHs, membrane-bound hydrogenases). Należą do nich między innymi enzymy pochodzące z morskiego mikroorganizmu Hydrogenovibrio marinus [103], bakterii wodorowych Ralstonia eutropha H16 [19], hipertermofilnych bakterii Aquifex aeolicus [63] oraz modelowego mikroorganizmu – Escherichia coli [6]. Enzymy te są heterodimerami, składającymi się z dużej podjednostki (LSU, large subunit), małej podjednostki (SSU, small subunit), a także cytochromu b, który jest integralnym białkiem błonowym [101]. Do grupy hydrogenaz opornych na działanie tlenu należą również hydrogenazy [NiFeSe]. Jest to podklasa hydrogenaz [NiFe], posiadająca w centrum aktywnym atom selenu zamiast jednego z atomów żelaza. Przykładami enzymów należących do tej grupy są hydrogenazy wyizolowane z Desulfovibrio vulgaris Miyazaki F, czy z Desulfomicrobium baculatum [95]. Charakteryzują się one wyższą w porównaniu do hydrogenaz [NiFe] aktywnością katalityczną, która nie ulega inhibicji w obecności wodoru. Właściwości hydrogenaz [NiFeSe] związane są z obecnością selenocysteiny, jako jednego z ligandów w centrum aktywnym [49]. Dzięki wspomnianym powyżej właściwościom, enzymy te wykazują istotny potencjał biotechnologiczny w procesach bioprodukcji wodoru. Porównanie struktury hydrogenaz [NiFe] z Desulfovibrio gigas oraz [NiFeSe] z D. vulgaris wykazało znaczne podobieństwa strukturalne w konserwowanych motywach szkieletu białkowego tych enzymów [7].

Mechanizm, dzięki któremu część enzymów z grupy hydrogenaz [NiFe] ulega jedynie odwracalnej inaktywacji w obecności tlenu, nie został dokładnie poznany. Wskazuje się jednak, że kluczowym elementem jest kształt oraz rozmiar kieszeni występujących w wewnętrznej strukturze enzymu. Kieszenie te tworzą hydrofobowe kanały, umożliwiające dostęp do centrum katalitycznego. Służą one jako szlaki transportu elektronów i protonów oraz umożliwiają przepływ gazów [32]. O ile wiadomo, że elektrony transportowane są przy udziale klastrów Fe–S, znajdujących się w małej podjednostce [15], szlaki transportu protonów oraz szlaki dyfuzji gazów (H2, O2, CO) nie zostały dokładnie poznane [60]. Przypuszcza się jednak, że osłonięcie centrum katalitycznego, a przez to zmniejszenie ilości gazu docierającego do centrum aktywnego na drodze dyfuzji, umożliwia funkcjonowanie tych enzymów również w obecności tlenu [20, 59]. Mutageneza selenocysteiny z centrum katalitycznego [NiFeSe] hydrogenazy, skutkująca wymianą tego aminokwasu na mniejszą cząsteczkę cysteiny, doprowadziła do obniżenia oporności tego enzymu na działanie tlenu [7].

W centrum aktywnym hydrogenaz z grupy [NiFe] występują: (i) konserwowany ewolucyjnie rdzeń, zawierający jony niklu i żelaza, oraz, podobnie jak w przypadku omawianych dalej hydrogenaz [FeFe] i [Fe], (ii) niebiałkowe ligandy: tlenek węgla(II) i aniony cyjankowe, stabilizujące centralny jon żelaza na niskim (+2) stopniu utlenienia [70]. Analiza struktury krystalicznej hydrogenazy [NiFe] z Desulfovibrio desulfuricans ujawniła również obecność w centrum aktywnym tego enzymu ligandów SO [28]. W centrum katalitycznym hydrogenaz [NiFe] jon żelaza posiada w sferze koordynacyjnej dwa ligandy CN i jeden ligand CO [28]. W trakcie procesu katalizy jon żelaza pozostaje na stałym, niskim stopniu utlenienia. Jon niklu, zarówno w przypadku hydrogenaz [NiFe], jak i hydrogenaz [NiFeSe], może, na różnych etapach katalizy, występować na +1, +2 lub +3 stopniu utlenienia. Jony niklu i żelaza związane są przez grupy tiolowe, pochodzące z dwóch reszt cysteinowych, a także przez trzeci, dodatkowy ligand – zmienny w zależności od stanu redoks enzymu. W przypadku nieaktywnej, utlenionej formy enzymu, ligandem jest grupa OH. W momencie aktywacji hydrogenazy pozycja ta pozostaje wolna lub zajmowana jest przez H [81]. Kolejne dwie reszty cysteinowe (lub w przypadku hydrogenaz [NiFeSe]: reszta cysteinowa i selenocysteinowa) wiążą grupę prostetyczną z częścią białkową enzymu [21].

Wszystkie hydrogenazy [NiFe] są co najmniej dimerami, składającymi się z podjednostki LSU, która zawiera centrum katalityczne oraz z podjednostki SSU, zawierającej od jednego do trzech klastrów siarkowo-żelazowych (Fe–S). Klastry te odpowiadają za transport elektronów pomiędzy centrum aktywnym a przenośnikami elektronów [85, 90]. Hydrogenazy [NiFe] podzielono na klasy i podklasy, których przedstawiciele pełnią podobne funkcje fizjologiczne. Pierwsza klasyfikacja, w której wyróżniono 6 klas hydrogenaz [NiFe], powstała w oparciu o podobieństwa sekwencji aminokwasowej motywów koordynujących centrum aktywne [100]. Późniejsze klasyfikacje również opierają się na tym kryterium [65, 90], a także na związkach filogenetycznych i podobieństwach w organizacji operonów [23].

Ryc. 2.

Centrum aktywne hydrogenazy [NiFe]

Przedstawiono dwa stany: (a) stan Ni–A (unready state); (b) stan Ni–B (ready state).

Mechanizm katalityczny hydrogenaz nie jest dokładnie poznany pomimo rosnącej liczby przeprowadzonych eksperymentów. Na podstawie danych krystalograficznych i spektroskopowych, dotyczących hydrogenazy [NiFe] z D. vulgaris Miyazaki F, proponuje się mechanizm, w trakcie którego jon niklu zmienia swój stopień utlenienia. W zależności od potencjału redoks hydrogenazy [NiFe], enzym może znajdować się w konfiguracji aktywnej lub nieaktywnej [42]. Forma utleniona jest formą nieaktywną enzymu, w której wyróżnia się dodatkowo stan Ni–A (unready state) oraz Ni–B (ready state). W strukturach obu stanów zidentyfikowano jony Fe(II) oraz Ni(III), a także związany jon tlenu (ryc. 2). Oba stany mogą zostać aktywowane w obecności H2, jednak aktywacja Ni–A do Ni–SIa, w której nikiel znajduje się na drugim stopniu utlenienia, jest powolna (kilka godzin) i zależy od temperatury oraz pH [59]. Aktywacja stanu Ni–B przebiega w ciągu sekund i generuje, w zależności od liczby przeniesionych elektronów, jeden lub kilka stanów aktywnych: Ni–SI, Ni–C, Ni–R. Stan Ni–C nie może spontanicznie redukować protonów do H2, ponieważ w obecności wodoru jest niestabilny. Oksydacja Ni–SI za pomocą O2 prowadzi do utworzenia mieszaniny Ni–A oraz Ni–B, natomiast oksydacja w warunkach beztlenowych, na przykład za pomocą [Fe(CN)6]3−, prowadzi do odtworzenia wyłącznie stanu Ni–B [1].

Hydrogenazy [FeFe]

Przeważająca część hydrogenaz [FeFe] to enzymy monomeryczne, chociaż znane są także enzymy należące do tej grupy o strukturze dimerycznej, trimerycznej oraz tetramerycznej [54]. Hydrogenazy [FeFe] katalizują głównie reakcję biegnącą w kierunku redukcji protonu do wodoru cząsteczkowego. W swojej strukturze zawierają konserwowany ewolucyjnie motyw nazywany klastrem H (H–cluster). Składa się on z dwóch subklastrów: standardowego, kubicznego klastra [4Fe4S] oraz struktury [2Fe2S], pełniącej funkcje katalityczne. Dwa z czterech jonów żelaza w klastrze [4Fe4S] koordynowane są przez dwa ligandy CN oraz trzy ligandy CO. Ligandy CO związane są słabiej niż ligandy CN, co umożliwia im zmianę pozycji w kolejnych etapach katalizy [57]. Oba typy ligandów stabilizują stan spinowy jonów żelaza. Sekwencje N- oraz C-końca hydrogenaz [FeFe] wykazują dużą zmienność. Odpowiadają one za wiązanie klastrów Fe–S oraz domen wiążących kofaktory, co sugeruje, że hydrogenazy [FeFe] mogą oddziaływać z wieloma różnymi substratami reakcji redoks [10, 51]. Klaster H połączony jest z resztą białkową wiązaniami kowalencyjnymi przez reszty cysteinowe, koordynujące jony Fe w klasterze kubicznym. Poza tymi wiązaniami, szkielet białkowy i niebiałkowe ligandy oddziałują ze sobą wyłącznie za pomocą wiązań wodorowych i oddziaływań elektrostatycznych [64].

W przypadku hydrogenaz [FeFe] mechanizm działania również jest niejasny. Podobnie jednak jak dla grupy hydrogenaz [NiFe] zidentyfikowano utlenione, nieaktywne formy enzymu. W centrum aktywnym oba jony żelaza występują na niskim stopniu utlenienia (Fe(II) – Fe(II)). Przypuszcza się, że obecność cząsteczki wody, związanej w sferze koordynacyjnej, może być przyczyną inaktywacji enzymu. Redukcja klastra 2Fe powoduje usunięcie cząsteczki wody i związanie H2 lub utworzenie jonów wodorkowych. Uważa się, że heterolityczne cięcie wiązania w cząsteczce H2 zachodzi prawdopodobnie w pozycji terminalnej dystalnego jonu Fe [43, 56]. Anion wodorkowy pozostaje związany z jonem Fe, natomiast proton przenoszony jest do ligandu CN lub innego akceptora o charakterze zasadowym.

Hydrogenaza [FeFe] wyizolowana z Chlamydomonas reinhardtii (CrHyda1) nie zawiera w swojej strukturze klastrów Fe–S, a jedynie klaster H. Ze względu na prostotę struktury przyjęta została jako modelowa hydrogenaza typu [FeFe], również w badaniach dotyczących modeli dojrzewania centrum katalitycznego hydrogenaz tego typu [17, 53, 68]. Badania nad tą hydrogenazą pozwoliły zidentyfikować nowe produkty pośrednie reakcji katalitycznej tworzenia wodoru, a także potwierdzić istotną rolę ligandów w tym procesie [45].

Zaobserwowano znaczne różnice pomiędzy funkcjami pełnionymi przez ligandy CO podczas katalizy w prostych hydrogenazach [FeFe], izolowanych z alg morskich, oraz bardziej skomplikowanych hydrogenazach [FeFe], takich jak na przykład hydrogenaza z Clostridium pasteurianum [10]. Struktury krystaliczne hydrogenaz [FeFe] z C. pasteurianum oraz D. desulfuricans pozwoliły na opracowanie modelu centrum katalitycznego, który w hydrogenazach tego rodzaju posiada unikalny klaster [6Fe–6S]. Redukcja protonów do wodoru cząsteczkowego powiązana została z subklastrem 2Fe [58], związanym z ligandami CO, CN oraz z ligandem ditiolowym [54]. Podobnie jak w przypadku hydrogenaz [NiFe] obecność ligandów CO oraz CN stabilizuje jony żelaza na niskim stopniu utlenienia [66, 40].

Ważną rolę dla aktywności katalitycznej hydrogenaz oraz regulacji przepływu elektronów odgrywa również szkielet aminokwasowy, otaczający centrum aktywne. W strukturach enzymów należących do hydrogenaz [NiFe] oraz [FeFe] zidentyfikowano reszty aminokwasowe, obdarzone ładunkiem elektrycznym, które tworzą zewnętrzną sferę koordynacyjną. Biorą one udział w transferze protonów, koordynacji cząsteczek wody i oddziałują z klastrem H [37, 54]. Reszty aminokwasowe, znajdujące się w kieszeni hydrofobowej klastra H, biorą wraz z subklastrem 2Fe, udział w wiązaniu wodoru [9, 88].

Podobnie jak w wypadku hydrogenaz [NiFe], dojrzewanie hydrogenaz typu [FeFe] wymaga obecności zestawu białek specyficznych dla danego enzymu. U wszystkich organizmów, u których zidentyfikowano hydrogenazę HydA (w tym E. coli), zidentyfikowano również geny hydE, hydF oraz hydG, których produkty ekspresji są niezbędne do uzyskania aktywnej hydrogenazy HydA [36, 67]. Produkty ekspresji wymienionych genów (białka HydE oraz HydG) należą do rodziny enzymów wytwarzających rodniki S-adenozylometioniny (SAM) [8, 71]. Natomiast HydF jest monomerycznym białkiem, należącym do rodziny GTPaz [77], odpowiadającym za wiązanie klastrów żelazowo-siarkowych, które są wcześniej syntezowane w komórce [54]. Białko HydG bierze udział w katalizie reakcji, w wyniku których powstają dwuatomowe ligandy centrum katalitycznego: CO oraz CN [41, 76]. W przypadku białka HydE nie udało się do tej pory dokładnie określić jego funkcji oraz substratu/substratów [65].

Hydrogenazy [Fe]

Hydrogenazy [Fe] są strukturalnie najmniej skomplikowaną grupą hydrogenaz. Katalizują reakcję wodorowania substratów biologicznych poprzez heterolityczny rozkład wodoru cząsteczkowego. Funkcją hydrogenaz [Fe] jest odwracalna redukcja metenylotetrahydrometanopteryny (metenylo-H4MPT+) do metylenotetrahydrometanopteryny (metylenoH4MPT) [73]. Reakcja ta jest elementem szlaku metabolicznego metanogenów, redukującego CO2 do metanu. Wodorowanie metenylo-H4MPT+ jest więc odpowiednikiem reakcji utleniania/redukcji H2 u pozostałych grup hydrogenaz. W przeciwieństwie do pozostałych grup hydrogenaz, hydrogenazy [Fe] nie ulegają dezaktywacji w obecności 100% O2, jeżeli w centrum aktywnym nie ma związanego substratu. W obecności O2 hydrogenazy tej grupy nie ulegają inhibicji, lecz stopniowej dezaktywacji [27, 30].

W centrum aktywnym hydrogenaz [Fe] występuje pojedynczy jon Fe koordynowany, podobnie jak w przypadku pozostałych hydrogenaz: (i) przez atom siarki, pochodzący z cysteiny, (ii) dwa ligandy CO, (iii) kofaktor pirydynowy oraz (iv) cząsteczkę wody [24, 48]. Na podstawie badań krystalograficznych oraz spektroskopowych ustalono, że centrum aktywne hydrogenaz [Fe] posiada geometrię oktaedryczną (6 koordynowanych ligandów) lub piramidy kwadratowej (pięć koordynowanych ligandów) [78]. Centralny jon żelaza, jest nieaktywny w reakcji redoks i nie ulega inaktywacji przez O2 [35]. Kofaktor zawierający centrum żelazowe może być jednak rozłożony przez H2O2 oraz O2, powstające w wyniku katalizowanej przez hydrogenazę reakcji redukcji O2 do H2O2. W przeciwieństwie do hydrogenaz [NiFe] oraz [FeFe], elektrony są dostarczane bezpośrednio do centrum katalitycznego hydrogenazy [Fe]. Powstające jony wodorkowe są bezpośrednio wiązane przez kofaktor metenylo–H4MPT+.

Podobnie jak w przypadku hydrogenaz [NiFe] oraz [FeFe], mechanizm katalityczny hydrogenaz [Fe] nie jest dokładnie poznany. Uważa się, że cząsteczka H2 ulega najpierw heterolitycznemu rozpadowi przy udziale Fe(II), a następnie jon wodorkowy przenoszony jest do akceptora (karbokation) [102]. Na podstawie struktury krystalicznej hydrogenazy [Fe] z Methanocaldococcus jannaschii ustalono, że na homodimer składają się trzy domeny: centralna oraz dwie zewnętrzne. Centralna domena złożona jest z dwóch splecionych domen C-terminalnych. Dwie zewnętrzne domeny to domeny N-końcowe, wiążące kofaktory [29]. Trzy domeny tworzą kieszeń, w której znajduje się centrum aktywne. Podczas wiązania się substratu kieszenie zamykają się, zbliżając do siebie jon żelaza i karbokation substratu, będący akceptorem jonów wodorowych. Po zamknięciu kieszeni, H2 dociera do centrum aktywnego wąskim kanałem pomiędzy domeną centralną a zewnętrzną, podobnie jak w przypadku innych hydrogenaz. Do tej pory rozwiązano jedynie struktury krystaliczne hydrogenaz [Fe] w formie otwartej, w kompleksie z substratem, jednakże wyniki badań spektroskopii UV oraz elektronowe widma dichroizmu kołowego potwierdzają zmianę konformacji enzymu [80].

Zastosowanie hydrogenaz

Enzymy jako wysoce specyficzne, stereoselektywne i bezpieczne katalizatory, wykorzystywane są na skalę przemysłową do produkcji leków, żywności, środków chemicznych, a także w testach medycznych. Hydrogenazy znalazły zastosowanie jako biosensory, katalizatory w reakcjach syntezy związków chemicznych, takich jak NADPH, jak również jako elementy systemów zapobiegających biokorozji [50]. Obecnie prowadzi się intensywne badania nad możliwością wykorzystania hydrogenaz w nowoczesnej, niskoemisyjnej energetyce. Systemy oparte na tych enzymach wykorzystuje się do bioprodukcji wodoru, katalizy produkcji wodoru in vitro, zwłaszcza z wykorzystaniem metod fotoelektrochemicznych [31, 38, 47], oraz do wytwarzania energii elektrycznej w ogniwach paliwowych [34, 44, 96].

Obecnie, większość wodoru produkuje się w procesach reformingu, jednak badania nad zrównoważonymi metodami produkcji wodoru mogą uczynić z niego paliwo przyszłości. Wodór posiada wyższą gęstość energetyczną (142 kJ/g) niż metan (55,5 kJ/g) czy benzyna (47,3 kJ/g) [5], a jego spalanie nie powoduje emisji szkodliwych zanieczyszczeń i gazów cieplarnianych. Jako paliwo alternatywne, wodór może być stosowany w standardowej temperaturze i ciśnieniu, wykorzystywanym podczas typowych procesów termochemicznych [14], bezpośrednio w silnikach spalinowych. Może też zostać przekształcony w energię elektryczną za pomocą ogniw [61].

Ogniwo wykorzystujące elektrodę grafitową z immobilizowaną, oporną na działanie tlenu hydrogenazą [NiFe] jest w stanie osiągnąć napięcie 1V, nawet w obecności tlenu i tlenku węgla [89, 94]. W przeciwieństwie do elektrody platynowej, system wykorzystujący hydrogenazę jest tańszy i nie ulega zatruciu powszechnie występującymi zanieczyszczeniami. Hydrogenazy [FeFe] stosuje się w fotoelektrochemicznych ogniwach do produkcji wodoru, w których wydajność jest porównywalna z wydajnością elektrody platynowej [25]. Wodór można również produkować z pomocą systemów fotokatalitycznych, składających się z nanomateriałów sprzężonych z hydrogenazą, jak np. hydrogenaza pochodząca z Thiocapsa roseopersicina sprzężona z cząsteczkami CdS [55], czy hydrogenaza [FeFe] z Clostridium perfringens oraz hydrogenaza [NiFe] z Pyrococcus furiosus, adsorbowane na cząsteczkach TiO2 [52].

Hydrogenaza [NiFeSe], wyizolowana z Ralstonia metallidurans, immobilizowana na sensybilizowanych za pomocą barwnika nanocząsteczkach TiO2, pozwala na produkcję wodoru pod wpływem światła widzialnego z wody w temperaturze pokojowej [69]. Inne systemy do fotochemicznej produkcji wodoru opierają się na fuzji hydrogenaz z różnymi białkami, co umożliwia bezpośredni przepływ elektronów. Przykładem takiej fuzji może być hydrogenaza [NiFe] z Chromatium vinosum, którą sprzężono z tylakoidami szpinaku [3]. Hydrogenazę [FeFe] z C. reinhardtii, a także hydrogenazę [NiFe] z R. eutropha H16 połączono z cyjanobakteryjnym fotosystemem I, osiągając wydajność produkcji H2 odpowiednio rzędu 0,58 μmol H2·mg/(h·chl) oraz 30 μmol H2 · mg/(h · chl) [94].

Inny system, w którym katalizatorem produkcji wodoru jest hydrogenaza, zakłada całkowite utlenianie różnych cukrów, np. skrobi, celulozy, ksylozy czy sacharozy, do dwutlenku węgla i wodoru. W porównaniu do procesu fermentacji w komórkach (4H2/mol glukozy), w wyniku syntetycznej biotransformacji cukru z wykorzystaniem hydrogenazy SHI z P. furiosus otrzymuje się teoretycznie trzy razy więcej produktu (12H2/mol glukozy) [99].

Stabilizacja jonu wodorkowego przez jon żelaza hydrogenaz [FeFe] w trakcie katalizy mogłaby być wykorzystana do redukcji związków niepolarnych, a także jako model do tworzenia nowych selektywnych katalizatorów [16].

Podsumowanie

Hydrogenazy [FeFe] oraz [NiFe] są doskonałym przykładem konwergentnej ewolucji enzymów. Zarówno mechanizm działania jak i biosynteza enzymów należących do obu grup wykazują uderzające podobieństwa, ale też wyraźne różnice. Enzymy te, niezależnie od liczby podjednostek, wymagają obecności wielu białek umożliwiających prawidłowe przeprowadzenie procesu dojrzewania kompleksu. Niezbędne są również białka szkieletowe, w obu przypadkach należące do tej samej podklasy GTPaz aktywowanych przez litowce. Ponadto, w przypadku obu grup hydrogenaz, procesy tworzenia i transferu klastrów żelazowych cechują się pewnym podobieństwem, pomimo różnych substratów wykorzystywanych do biosyntezy.

Hydrogenazy są ważnym elementem szlaków metabolicznych litotrofów, autotrofów, metanogenów, aerobów oraz anaerobów [96]. Enzymy te katalizują odwracalną reakcję redukcji protonu do wodoru cząsteczkowego, która wydaje się być stosunkowo prosta. Jednakże, zarówno różnorodność filogenetyczna tej grupy enzymów jak i wieloczynnikowy proces ich dojrzewania odzwierciedlają złożoność procesów niezbędnych do przeprowadzenia tej reakcji w środowisku biologicznym. Z tego powodu, potencjalne wykorzystanie hydrogenaz do wydajnej, przemysłowej bioprodukcji wodoru wymaga szczegółowego zbadania i zrozumienia skomplikowanej sieci procesów zarządzania zasobami energetycznymi komórki.

Przedstawione powyżej przykłady zastosowania hydrogenaz w procesach produkcji energii charakteryzują się nadal zbyt niską wydajnością, co uniemożliwia wyjście poza skalę laboratoryjną. Potencjalne wykorzystanie hydrogenaz w systemach do bioprodukcji wodoru (w postaci rekombinowanego enzymu lub genetycznie modyfikowanych mikroorganizmów) wymaga rozwiązania problemów, związanych z ograniczeniami tych enzymów, takimi jak inaktywacja pod wpływem tlenu czy inhibicja wodorem [95]. Hydrogenazy posiadają właściwości katalityczne porównywalne z wykorzystywanymi obecnie katalizatorami, bazującymi na metalach szlachetnych. Mogą jednak pracować z dużą specyficznością w warunkach standardowej temperatury i ciśnienia. Rozwój metodologii oraz technik badawczych związanych z biotechnologią, metabolomiką oraz inżynierią białkową może w przyszłości pozwolić na szersze wykorzystanie hydrogenaz i bioprodukcję wodoru, jako czystego źródła energii.

Ryc. 1.

Centra aktywne hydrogenaz [NiFe], [FeFe] oraz [Fe]
Centra aktywne hydrogenaz [NiFe], [FeFe] oraz [Fe]

Ryc. 2.

Centrum aktywne hydrogenazy [NiFe]Przedstawiono dwa stany: (a) stan Ni–A (unready state); (b) stan Ni–B (ready state).
Centrum aktywne hydrogenazy [NiFe]Przedstawiono dwa stany: (a) stan Ni–A (unready state); (b) stan Ni–B (ready state).

Abou Hamdan A., Dementin S.: et al. O2-independent formation of the inactive states of NiFe hydrogenase. Nat. Chem. Biol. 9, 15–17 (2013)Abou HamdanA.DementinS.O2-independent formation of the inactive states of NiFe hydrogenaseNat. Chem. Biol.91517201310.1038/nchembio.111023143415Search in Google Scholar

Angenent L.T., Karim K., Al-Dahhan M.H., Wrenn B.A., Domíguez-Espinosa R.: Production of bioenergy and biochemicals from industrial and agricultural wastewater. Trends Biotechnol. 22, 477–485 (2004)AngenentL.T.KarimK.Al-DahhanM.H.WrennB.A.Domíguez-EspinosaR.Production of bioenergy and biochemicals from industrial and agricultural wastewaterTrends Biotechnol.22477485200410.1016/j.tibtech.2004.07.00115331229Search in Google Scholar

Arnon D.I., Losada M., Nozaki M., Tagawa K.: Photoproduction of hydrogen, photofixation of nitrogen and a unified concept of photosynthesis. Nature, 190, 601–606 (1961)ArnonD.I.LosadaM.NozakiM.TagawaK.Photoproduction of hydrogen, photofixation of nitrogen and a unified concept of photosynthesisNature190601606196110.1038/190601a013684408Search in Google Scholar

Balat M.: Production of hydrogen via biological processes. Energ. Source Part A, 20, 1802–1812 (2009)BalatM.Production of hydrogen via biological processesEnerg. Source Part A2018021812200910.1080/15567030802463109Search in Google Scholar

Balat M.: Potential importance of hydrogen as a future solution to environmental and transportation problems. Int. J. Hydrogen. Energ. 33, 4013–4029 (2008)BalatM.Potential importance of hydrogen as a future solution to environmental and transportation problemsInt. J. Hydrogen. Energ.3340134029200810.1016/j.ijhydene.2008.05.047Search in Google Scholar

Ballantine S.P., Boxer D.H.: Nickel-containing hydrogenase isoenzymes from anaerobically grown Escherichia coli K-12. J. Bacteriol. 163, 454–459 (1985)BallantineS.P.BoxerD.H.Nickel-containing hydrogenase isoenzymes from anaerobically grown Escherichia coli K-12J. Bacteriol.163454459198510.1128/jb.163.2.454-459.19852191433894325Search in Google Scholar

Barbosa T.M., Baltazar C.S.A., Cruz D.R., Lousa D., Soares C.M.: Studying O2 pathways in [NiFe]- and [NiFeSe]-hydrogenases. Sci. Rep. 10, 10540 (2020)BarbosaT.M.BaltazarC.S.A.CruzD.R.LousaD.SoaresC.M.Studying O2 pathways in [NiFe]- and [NiFeSe]-hydrogenasesSci. Rep.1010540202010.1038/s41598-020-67494-5732440532601316Search in Google Scholar

Brazzolotto X., Rubach J.K., Gaillard J., Gambarelli S., Atta M., Fontecave M.: The [Fe-Fe]-Hydrogenase maturation protein HydF from Thermotoga maritima is a GTPase with an Iron-Sulfur Cluster. J. Biol. Chem. 281, 769–774 (2006)BrazzolottoX.RubachJ.K.GaillardJ.GambarelliS.AttaM.FontecaveM.The [Fe-Fe]-Hydrogenase maturation protein HydF from Thermotoga maritima is a GTPase with an Iron-Sulfur ClusterJ. Biol. Chem.281769774200610.1074/jbc.M51031020016278209Search in Google Scholar

Bruschi M., Greco C., Kaukonen M., Fantucci P., Ryde U., De Gioia L.: Influence of the [2Fe]H subcluster environment on the properties of key intermediates in the catalytic cycle of [FeFe] hydrogenases: hints for the rational design of synthetic catalysts. Angew. Chem. Int. Edit. 48, 3503–3506 (2009)BruschiM.GrecoC.KaukonenM.FantucciP.RydeU.De GioiaL.Influence of the [2Fe]H subcluster environment on the properties of key intermediates in the catalytic cycle of [FeFe] hydrogenases: hints for the rational design of synthetic catalystsAngew. Chem. Int. Edit.4835033506200910.1002/anie.20090049419350595Search in Google Scholar

Calusinska M., Happe T., Joris B., Wilmotte A.: The surprising diversity of clostridial hydrogenases: A comparative genomic perspective. Microbiology, 156, 1575–1588 (2010)CalusinskaM.HappeT.JorisB.WilmotteA.The surprising diversity of clostridial hydrogenases: A comparative genomic perspectiveMicrobiology15615751588201010.1099/mic.0.032771-020395274Search in Google Scholar

Cameron A.G.W.: Abundances of the elements in the solar system. Space Sci. Rev. 15, 121–146 (1973)CameronA.G.W.Abundances of the elements in the solar systemSpace Sci. Rev.15121146197310.1007/BF00172440Search in Google Scholar

Cammack R.: Hydrogenase sophistication. Nature, 397, 214–215 (1999)CammackR.Hydrogenase sophisticationNature397214215199910.1038/166019930693Search in Google Scholar

Constant P., Hallenbeck P.C.: Hydrogenase (w) Biohydrogen (Second Edition), red. A. Pandey, S. Mohan, J-S. Chang, P.C. Hallenbeck, C. Larroche, Elsevier, 2019, s. 49–78ConstantP.HallenbeckP.C.Hydrogenase (w) Biohydrogen (Second Edition), red. PandeyA.MohanS.ChangJ-S.HallenbeckP.C.LarrocheC.Elsevier2019, s. 497810.1016/B978-0-444-64203-5.00003-4Search in Google Scholar

Debabrata D., Namita K., Nejat Veziroğlu T.: Recent developments in biological hydrogen production processes. Chem. Ind. Chem. Eng. Q. 14, 57–67 (2008)DebabrataD.NamitaK.Nejat VeziroğluT.Recent developments in biological hydrogen production processesChem. Ind. Chem. Eng. Q.145767200810.2298/CICEQ0802057DSearch in Google Scholar

Dementin S., Burlat B., Fourmond V., Leroux F., Liebgott P-P., Hamdan A.A., Léger C., Rousset M., Guigliarelli B., Bertrand P.: Rates of intra- and intermolecular electron transfers in hydrogenase deduced from steady-state sctivity measurements. J. Am. Chem. Soc. 133, 10211–10221 (2011)DementinS.BurlatB.FourmondV.LerouxF.LiebgottP-P.HamdanA.A.LégerC.RoussetM.GuigliarelliB.BertrandP.Rates of intra- and intermolecular electron transfers in hydrogenase deduced from steady-state sctivity measurementsJ. Am. Chem. Soc.1331021110221201110.1021/ja202615a21615141Search in Google Scholar

Edwards J.K., Solsona B., Ntainjua E.N., Carley AF., Herzing A.A., Kiely C.J., Hutchings G.J.: Switching off hydrogen peroxide hydrogenation in the direct synthesis process. Science, 323, 1037–1041 (2009)EdwardsJ.K.SolsonaB.NtainjuaE.N.CarleyAF.HerzingA.A.KielyC.J.HutchingsG.J.Switching off hydrogen peroxide hydrogenation in the direct synthesis processScience32310371041200910.1126/science.116898019229032Search in Google Scholar

English C.M., Eckert C., Brown K., Seibert M., King P.W.: Recombinant and in vitro expression systems for hydrogenases: new frontiers in basic and applied studies for biological and synthetic H2 production. Dalton Trans. 45, 9970–9978 (2009)EnglishC.M.EckertC.BrownK.SeibertM.KingP.W.Recombinant and in vitro expression systems for hydrogenases: new frontiers in basic and applied studies for biological and synthetic H2 productionDalton Trans.4599709978200910.1039/b913426n19904422Search in Google Scholar

Fontecilla-Camps J.C., Volbeda A., Cavazza C., Nicolet Y.: Structure/Function relationships of [NiFe]- and [FeFe]-hydrogenases. Chem. Rev. 107, 4273–4303 (2007)Fontecilla-CampsJ.C.VolbedaA.CavazzaC.NicoletY.Structure/Function relationships of [NiFe]- and [FeFe]-hydrogenasesChem. Rev.10742734303200710.1021/cr050195z17850165Search in Google Scholar

Frielingsdorf S., Schubert T., Pohlmann A., Lenz O., Friedrich B.: A trimeric supercomplex of the oxygen-tolerant membrane-bound [NiFe]-hydrogenase from Ralstonia eutropha H16. Biochemistry-US, 50, 10836–10843 (2011)FrielingsdorfS.SchubertT.PohlmannA.LenzO.FriedrichB.A trimeric supercomplex of the oxygen-tolerant membrane-bound [NiFe]-hydrogenase from Ralstonia eutropha H16Biochemistry-US501083610843201110.1021/bi201594m22097922Search in Google Scholar

Fritsch J., Lenz O., Friedrich B.: Structure, function and biosynthesis of O2-tolerant hydrogenases. Nat. Rev. Microb. 11, 106–114 (2013)FritschJ.LenzO.FriedrichB.Structure, function and biosynthesis of O2-tolerant hydrogenasesNat. Rev. Microb.11106114201310.1038/nrmicro294023321533Search in Google Scholar

Fritsch J., Scheerer P., Frielingsdorf S., Kroschinsky S., Friedrich B., Lenz O., Spahn C.M.T.: The crystal structure of an oxygen-tolerant hydrogenase uncovers a novel iron-sulphur centre. Nature, 479, 249–252 (2011)FritschJ.ScheererP.FrielingsdorfS.KroschinskyS.FriedrichB.LenzO.SpahnC.M.T.The crystal structure of an oxygen-tolerant hydrogenase uncovers a novel iron-sulphur centreNature479249252201110.1038/nature10505Search in Google Scholar

Goris T., Lenz O.: et al. A unique iron-sulfur cluster is crucial for oxygen tolerance of a [NiFe]-hydrogenase. Nat. Chem. Biol. 7, 310–318 (2011)GorisT.LenzO.A unique iron-sulfur cluster is crucial for oxygen tolerance of a [NiFe]-hydrogenaseNat. Chem. Biol.7310318201110.1038/nchembio.555Search in Google Scholar

Greening C., Biswas A., Carere C.R., Jackson C.J., Taylor M.C., Stott M.B., Cook G.M., Morales S.E.: Genomic and metagenomic surveys of hydrogenase distribution indicate H2 is a widely utilised energy source for microbial growth and survival. ISME J. 10, 761–777 (2016)GreeningC.BiswasA.CarereC.R.JacksonC.J.TaylorM.C.StottM.B.CookG.M.MoralesS.E.Genomic and metagenomic surveys of hydrogenase distribution indicate H2 is a widely utilised energy source for microbial growth and survivalISME J.10761777201610.1038/ismej.2015.153Search in Google Scholar

Guo Y., Cramer S.P.: et al. Characterization of the Fe site in iron-sulfur-cluster-free hydrogenase (Hmd) and of a model compound via nuclear resonance vibrational spectroscopy (NRVS). Inorg. Chem. 47, 3969–3977 (2008)GuoY.CramerS.P.Characterization of the Fe site in iron-sulfur-cluster-free hydrogenase (Hmd) and of a model compound via nuclear resonance vibrational spectroscopy (NRVS)Inorg. Chem.4739693977200810.1021/ic701251jSearch in Google Scholar

Hambourger M., Gervaldo M., Svedruzic D., King P.W., Gus D., Ghirardi M., Moore A.L., Moore T.A.: [FeFe]-Hydrogenase-Catalyzed H2 production in a photoelectrochemical biofuel cell. J. Am. Chem. Soc. 130, 2015–2022 (2008)HambourgerM.GervaldoM.SvedruzicD.KingP.W.GusD.GhirardiM.MooreA.L.MooreT.A.[FeFe]-Hydrogenase-Catalyzed H2 production in a photoelectrochemical biofuel cellJ. Am. Chem. Soc.13020152022200810.1021/ja077691kSearch in Google Scholar

Happe T., Hemschemeier A., Winkler M., Kaminski A.: Hydrogenases in green algae: do they save the algae’s life and solve our energy problems? Trends Plant Sci. 7, 246–250 (2002)HappeT.HemschemeierA.WinklerM.KaminskiA.Hydrogenases in green algae: do they save the algae’s life and solve our energy problems?Trends Plant Sci.7246250200210.1016/S1360-1385(02)02274-4Search in Google Scholar

Hidese R., Ataka K., Bill E., Shima S.: CuI and H2O2 Inactivate and FeII inhibits [Fe]-hydrogenase at very low concentrations. ChemBioChem. 16, 1861–1865 (2015)HideseR.AtakaK.BillE.ShimaS.CuI and H2O2 Inactivate and FeII inhibits [Fe]-hydrogenase at very low concentrationsChemBioChem.1618611865201510.1002/cbic.201500318Search in Google Scholar

Higuchi Y., Yagi T., Yasuoka N.: Unusual ligand structure in Ni-Fe active center and an additional Mg site in hydrogenase revealed by high resolution X-ray structure analysis. Structure, 5, 1671–1680 (1997)HiguchiY.YagiT.YasuokaN.Unusual ligand structure in Ni-Fe active center and an additional Mg site in hydrogenase revealed by high resolution X-ray structure analysisStructure516711680199710.1016/S0969-2126(97)00313-4Search in Google Scholar

Hiromoto T., Warkentin E., Moll J., Ermler U., Shima S.: The crystal structure of an [Fe]-hydrogenase-substrate complex reveals the framework for H2 activation. Angew. Chem. Int. Edit. 48, 6457–6460 (2009)HiromotoT.WarkentinE.MollJ.ErmlerU.ShimaS.The crystal structure of an [Fe]-hydrogenase-substrate complex reveals the framework for H2 activationAngew. Chem. Int. Edit.4864576460200910.1002/anie.20090269519623593Search in Google Scholar

Huang G., Wagner T., Ermler U., Bill E., Ataka K., Shima S.: Dioxygen sensitivity of [Fe]-hydrogenase in the presence of reducing substrates. Angew. Chem. Int. Edit. 57, 4917–4920 (2018)HuangG.WagnerT.ErmlerU.BillE.AtakaK.ShimaS.Dioxygen sensitivity of [Fe]-hydrogenase in the presence of reducing substratesAngew. Chem. Int. Edit.5749174920201810.1002/anie.20171229329462510Search in Google Scholar

Ihara M., Okura I.: et al. Light-driven hydrogen production by a hybrid complex of a [NiFe]-hydrogenase and the cyanobacterial photosystem I. Photochem. Photobiol. 82, 676–682 (2006)IharaM.OkuraI.Light-driven hydrogen production by a hybrid complex of a [NiFe]-hydrogenase and the cyanobacterial photosystem IPhotochem. Photobiol.82676682200610.1562/2006-01-16-RA-77816542111Search in Google Scholar

Kalms J., Scheerer P.: et al. Tracking the route of molecular oxygen in O2-tolerant membrane-bound [NiFe] hydrogenase. PNAS, 115, E2229–E2237 (2018)KalmsJ.ScheererP.Tracking the route of molecular oxygen in O2-tolerant membrane-bound [NiFe] hydrogenasePNAS115E2229E2237201810.1073/pnas.1712267115587799129463722Search in Google Scholar

Kanai T., Matsuoka R., Beppu H., Nakajima A., Okada Y., Atomi H., Imanaka T.: Distinct physiological roles of the three [NiFe]-hydrogenase orthologs in the hyperthermophilic Archaeon Thermococcus kodakarensis. J. Bacteriol. 193, 3109–3116 (2011)KanaiT.MatsuokaR.BeppuH.NakajimaA.OkadaY.AtomiH.ImanakaT.Distinct physiological roles of the three [NiFe]-hydrogenase orthologs in the hyperthermophilic Archaeon Thermococcus kodakarensisJ. Bacteriol.19331093116201110.1128/JB.01072-10313321421515783Search in Google Scholar

Karyakin A.A., Morozov S.V., Karyakina E.E., Zorin N.A., Perelygin V.V., Cosnier S.: Hydrogenase electrodes for fuel cells. Biochem. Soc. T. 33, 73–75 (2005)KaryakinA.A.MorozovS.V.KaryakinaE.E.ZorinN.A.PerelyginV.V.CosnierS.Hydrogenase electrodes for fuel cellsBiochem. Soc. T.337375200510.1042/BST033007315667269Search in Google Scholar

Kim D-H., Kim M-S.: Hydrogenases for biological hydrogen production. Bioresource Technol. 102, 8423–84231 (2011)KimD-H.KimM-S.Hydrogenases for biological hydrogen productionBioresource Technol.102842384231201110.1016/j.biortech.2011.02.11321435869Search in Google Scholar

King P.W., Posewitz M.C., Ghirardi M.L., Seibert M.: Functional studies of [FeFe] hydrogenase maturation in an Escherichia coli biosynthetic system. J. Bacteriol. 188, 2163–2172 (2006)KingP.W.PosewitzM.C.GhirardiM.L.SeibertM.Functional studies of [FeFe] hydrogenase maturation in an Escherichia coli biosynthetic systemJ. Bacteriol.18821632172200610.1128/JB.188.6.2163-2172.2006142812916513746Search in Google Scholar

Knörzer P., Silakov A., Foster C.E., Armstrong F.A., Lubitz W., Happe T.: Importance of the protein framework for catalytic activity of [FeFe]-hydrogenases. J. Biol. Chem. 287, 1489–1499 (2012)KnörzerP.SilakovA.FosterC.E.ArmstrongF.A.LubitzW.HappeT.Importance of the protein framework for catalytic activity of [FeFe]-hydrogenasesJ. Biol. Chem.28714891499201210.1074/jbc.M111.305797325690622110126Search in Google Scholar

Krassen H., Schwarze A., Friedrich B., Ataka K., Lenz O., Heberle J.: Photosynthetic hydrogen production by a hybrid complex of photosystem I and [NiFe]-hydrogenase. ACS Nano, 3, 4055–4061 (2009)KrassenH.SchwarzeA.FriedrichB.AtakaK.LenzO.HeberleJ.Photosynthetic hydrogen production by a hybrid complex of photosystem I and [NiFe]-hydrogenaseACS Nano340554061200910.1021/nn900748j19947646Search in Google Scholar

Kruse S., Goris T., Wolf M., Wei X., Diekert G.: The NiFe hydrogenases of the tetrachloroethene-respiring Epsilonproteobacterium Sulfurospirillum multivorans: biochemical studies and transcription analysis. Front. Microbiol. 8, e444 (2017)KruseS.GorisT.WolfM.WeiX.DiekertG.The NiFe hydrogenases of the tetrachloroethene-respiring Epsilonproteobacterium Sulfurospirillum multivorans: biochemical studies and transcription analysisFront. Microbiol8e444201710.3389/fmicb.2017.00444535762028373866Search in Google Scholar

Kubas G.J.: Fundamentals of H2binding and reactivity on transition metals underlying hydrogenase function and H2 production and storage. Chem. Rev. 107, 4152–4205 (2007)KubasG.J.Fundamentals of H2binding and reactivity on transition metals underlying hydrogenase function and H2 production and storageChem. Rev.10741524205200710.1021/cr050197j17927158Search in Google Scholar

Kuchenreuther J.M., George S.J.: et al. The HydG enzyme generates an Fe(CO)2(CN) synthon in assembly of the FeFe hydrogenase H-cluster. Science, 343, 424–427 (2014)KuchenreutherJ.M.GeorgeS.J.The HydG enzyme generates an Fe(CO)2(CN) synthon in assembly of the FeFe hydrogenase H-clusterScience343424427201410.1126/science.1246572451403124458644Search in Google Scholar

Lamle S.E., Albracht S.P.J., Armstrong F.A.: Electrochemical potential-step investigations of the aerobic interconversions of [NiFe]-hydrogenase from Allochromatium vinosum: Insights into the puzzling difference between unready and ready oxidized inactive states. J. Am. Chem. Soc. 126, 14899–14909 (2004)LamleS.E.AlbrachtS.P.J.ArmstrongF.A.Electrochemical potential-step investigations of the aerobic interconversions of [NiFe]-hydrogenase from Allochromatium vinosum: Insights into the puzzling difference between unready and ready oxidized inactive statesJ. Am. Chem. Soc.1261489914909200410.1021/ja047939v15535717Search in Google Scholar

Liu Z-P., Hu P.: Mechanism of H2 metabolism on Fe-only hydrogenases. J. Chem. Phys. 117, 8177–8180 (2002)LiuZ-P.HuP.Mechanism of H2 metabolism on Fe-only hydrogenasesJ. Chem. Phys.11781778180200210.1063/1.1519252Search in Google Scholar

Lojou E.: Hydrogenases as catalysts for fuel cells: Strategies for efficient immobilization at electrode interfaces. Electrochim. Acta, 56, 10385–10397 (2011)LojouE.Hydrogenases as catalysts for fuel cells: Strategies for efficient immobilization at electrode interfacesElectrochim. Acta561038510397201110.1016/j.electacta.2011.03.002Search in Google Scholar

Lorent Ch., Katz S., Duan J., Kulka C.J., Caserta G.: et al. Shedding light on proton and electron dynamics in [FeFe] hydrogenases. J. Am. Chem. Soc. 142, 5493–5497 (2020)LorentCh.KatzS.DuanJ.KulkaC.J.CasertaG.Shedding light on proton and electron dynamics in [FeFe] hydrogenasesJ. Am. Chem. Soc.14254935497202010.1021/jacs.9b1307532125830Search in Google Scholar

Lubitz W., Ogata H., Rüdiger O., Reijerse E.: Hydrogenases. Chem. Rev. 114, 4081–4148 (2014)LubitzW.OgataH.RüdigerO.ReijerseE.HydrogenasesChem. Rev.11440814148201410.1021/cr400581424655035Search in Google Scholar

Lubner C.E., Knörzer P., Silva P.J.N., Vincent K.A., Happe T., Bryant D.A., Golbeck J.H.: Wiring an [FeFe]-hydrogenase with photosystem I for light-induced hydrogen production. Biochemistry, 49, 10264–10266 (2010)LubnerC.E.KnörzerP.SilvaP.J.N.VincentK.A.HappeT.BryantD.A.GolbeckJ.H.Wiring an [FeFe]-hydrogenase with photosystem I for light-induced hydrogen productionBiochemistry491026410266201010.1021/bi101616721058656Search in Google Scholar

Lyon E.J., Shima S., Boecher R., Thauer R.K., Grevels F.W., Bill E., Roseboom W., Albracht S.P.J.: Carbon monoxide as an intrinsic ligand to iron in the active site of the iron-sulfur-cluster-free hydrogenase H2-forming methylenetetrahydromethanopterin dehydrogenase as revealed by infrared spectroscopy. J. Am. Chem. Soc. 126, 14239–14248 (2004)LyonE.J.ShimaS.BoecherR.ThauerR.K.GrevelsF.W.BillE.RoseboomW.AlbrachtS.P.J.Carbon monoxide as an intrinsic ligand to iron in the active site of the iron-sulfur-cluster-free hydrogenase H2-forming methylenetetrahydromethanopterin dehydrogenase as revealed by infrared spectroscopyJ. Am. Chem. Soc.1261423914248200410.1021/ja046818s15506791Search in Google Scholar

Marques M.C., Tapia C., Gutiérrez-Sanz O., Ramos A.R., Keller K.L., Wall J.D., De Lacey A.L., Matias P.M., Pereira I.A.C.: The direct role of selenocysteine in [NiFeSe] hydrogenase maturation and catalysis. Nat. Chem. Biol. 13, 544–550 (2017)MarquesM.C.TapiaC.Gutiérrez-SanzO.RamosA.R.KellerK.L.WallJ.D.De LaceyA.L.MatiasP.M.PereiraI.A.C.The direct role of selenocysteine in [NiFeSe] hydrogenase maturation and catalysisNat. Chem. Biol.13544550201710.1038/nchembio.233528319099Search in Google Scholar

Mertens R., Liese A.: Biotechnological applications of hydrogenases. Curr. Opin. Biotech. 15, 343–348 (2004)MertensR.LieseA.Biotechnological applications of hydrogenasesCurr. Opin. Biotech.15343348200410.1016/j.copbio.2004.06.01015358002Search in Google Scholar

Meyer J.: [FeFe] hydrogenases and their evolution: a genomic perspective. Cell. Mol. Life Sci. 64, 1063 (2007)MeyerJ.[FeFe] hydrogenases and their evolution: a genomic perspectiveCell. Mol. Life Sci.641063200710.1007/s00018-007-6477-4Search in Google Scholar

Morra S., Valetti F., Sarasso V., Castrignanò S., Sadeghi S.J., Gilardi G.: Hydrogen production at high Faradaic efficiency by a bio-electrode based on TiO2 adsorption of a new [FeFe]-hydrogenase from Clostridium perfringens. Bioelectrochemistry, 106, 258–262 (2015)MorraS.ValettiF.SarassoV.CastrignanòS.SadeghiS.J.GilardiG.Hydrogen production at high Faradaic efficiency by a bio-electrode based on TiO2 adsorption of a new [FeFe]-hydrogenase from Clostridium perfringensBioelectrochemistry106258262201510.1016/j.bioelechem.2015.08.001Search in Google Scholar

Mulder D.W., Boyd E.S., Sarma R., Lange R.K., Endrizzi J.A., Broderick J.B., Peters J.W.: Stepwise [FeFe]-hydrogenase H-cluster assembly revealed in the structure of HydA(DeltaEFG). Nature, 465, 248–251 (2010)MulderD.W.BoydE.S.SarmaR.LangeR.K.EndrizziJ.A.BroderickJ.B.PetersJ.W.Stepwise [FeFe]-hydrogenase H-cluster assembly revealed in the structure of HydA(DeltaEFG)Nature465248251201010.1038/nature08993Search in Google Scholar

Mulder D.W., Ortillo D.O., Gardenghi D.J., Naumov A.V., Ruebush S.S., Szilagyi R.K., Huynh B., Broderick J.B., Peters J.W.: Activation of HydA(DeltaEFG) requires a preformed [4Fe-4S] cluster. Biochemistry, 48, 6240–6248 (2009)MulderD.W.OrtilloD.O.GardenghiD.J.NaumovA.V.RuebushS.S.SzilagyiR.K.HuynhB.BroderickJ.B.PetersJ.W.Activation of HydA(DeltaEFG) requires a preformed [4Fe-4S] clusterBiochemistry4862406248200910.1021/bi9000563Search in Google Scholar

Nedoluzhko A.I., Shumilin I.A., Mazhorova L.E., Popov V.O., Nikandrov V.V.: Enzymatic oxidation of cadmium and lead metals photodeposited on cadmium sulfide. Bioelectrochemistry, 53, 61–71 (2001)NedoluzhkoA.I.ShumilinI.A.MazhorovaL.E.PopovV.O.NikandrovV.V.Enzymatic oxidation of cadmium and lead metals photodeposited on cadmium sulfideBioelectrochemistry536171200110.1016/S0302-4598(00)00094-5Search in Google Scholar

Nicolet Y., de Lacey A.L., Vernède X., Fernandez V.M., Hatchikian E.C., Fontecilla-Camps J.C.: Crystallographic and FTIR spectroscopic evidence of changes in Fe coordination upon reduction of the active site of the Fe-only hydrogenase from Desulfovibrio desulfuricans. J. Am. Chem. Soc. 123, 1596–1601 (2001)NicoletY.de LaceyA.L.VernèdeX.FernandezV.M.HatchikianE.C.Fontecilla-CampsJ.C.Crystallographic and FTIR spectroscopic evidence of changes in Fe coordination upon reduction of the active site of the Fe-only hydrogenase from Desulfovibrio desulfuricansJ. Am. Chem. Soc.12315961601200110.1021/ja0020963Search in Google Scholar

Nicolet Y., Fontecilla-Camps J.C.: Structure-Function relationships in [FeFe]-hydrogenase active site maturation. J. Biol. Chem. 287, 13532–13540 (2012)NicoletY.Fontecilla-CampsJ.C.Structure-Function relationships in [FeFe]-hydrogenase active site maturationJ. Biol. Chem.2871353213540201210.1074/jbc.R111.310797Search in Google Scholar

Nicolet Y., Piras C., Legrand P., Hatchikian C.E., Fontecilla-Camps J.C.: Desulfovibrio desulfuricans iron hydrogenase: the structure shows unusual coordination to an active site Fe binuclear center. Structure, 7, 13–23 (1999)NicoletY.PirasC.LegrandP.HatchikianC.E.Fontecilla-CampsJ.C.Desulfovibrio desulfuricans iron hydrogenase: the structure shows unusual coordination to an active site Fe binuclear centerStructure71323199910.1016/S0969-2126(99)80005-7Search in Google Scholar

Nishikawa K., Ogata H., Higuchi Y.: Structural Basis of the Function of [NiFe]-hydrogenases. Chem. Lett. 49, 164–173 (2020)NishikawaK.OgataH.HiguchiY.Structural Basis of the Function of [NiFe]-hydrogenasesChem. Lett.49164173202010.1246/cl.190814Search in Google Scholar

Ogata H., Lubitz W., Higuchi Y.: Structure and function of [NiFe] hydrogenases. J. Biochem. 160, 251–258 (2016)OgataH.LubitzW.HiguchiY.Structure and function of [NiFe] hydrogenasesJ. Biochem.160251258201610.1093/jb/mvw04827493211Search in Google Scholar

Ono K.: Fundamental theories on a combined energy cycle of electrostatic induction hydrogen electrolytic cell and fuel cell to produce fully sustainable hydrogen energy. IEEJ T. Fund. Mat. 133, 615–621 (2013)OnoK.Fundamental theories on a combined energy cycle of electrostatic induction hydrogen electrolytic cell and fuel cell to produce fully sustainable hydrogen energyIEEJ T. Fund. Mat.133615621201310.1541/ieejfms.133.615Search in Google Scholar

Pagnier A., Martin L., Zeppieri L., Nicolet Y., Fontecilla-Camps J.C.: CO and CN− syntheses by [FeFe]-hydrogenase maturase HydG are catalytically differentiated events. PNAS, 113, 104–109 (2016)PagnierA.MartinL.ZeppieriL.NicoletY.Fontecilla-CampsJ.C.CO and CN syntheses by [FeFe]-hydrogenase maturase HydG are catalytically differentiated eventsPNAS113104109201610.1073/pnas.1515842113471187726699472Search in Google Scholar

Pandelia M-E., Fourmond V., Tron-Infossi P., Lojou E., Bertrand P., Léger C., Giudici-Orticoni M-T., Lubitz W.: Membrane-bound hydrogenase I from the Hyperthermophilic Bacterium Aquifex aeolicus: enzyme activation, redox intermediates and oxygen tolerance. J. Am. Chem. Soc. 132, 6991–7004 (2010)PandeliaM-E.FourmondV.Tron-InfossiP.LojouE.BertrandP.LégerC.Giudici-OrticoniM-T.LubitzW.Membrane-bound hydrogenase I from the Hyperthermophilic Bacterium Aquifex aeolicus: enzyme activation, redox intermediates and oxygen toleranceJ. Am. Chem. Soc.13269917004201010.1021/ja910838d20441192Search in Google Scholar

Peters J.W., Lanzilotta W.N., Lemon B.J., Seefeldt L.C.: X-ray crystal structure of the Fe-only hydrogenase (CpI) from Clostridium pasteurianum to 1.8 angstrom resolution. Science, 282, 1853–1858 (1998)PetersJ.W.LanzilottaW.N.LemonB.J.SeefeldtL.C.X-ray crystal structure of the Fe-only hydrogenase (CpI) from Clostridium pasteurianum to 1.8 angstrom resolutionScience28218531858199810.1126/science.282.5395.18539836629Search in Google Scholar

Peters J.W., Schut G.J., Boyd E.S., Mulder D.W., Shepard E.M., Broderick J.B., King P.W., Adams M.W.W.: [FeFe]- and [NiFe]-hydrogenase diversity, mechanism, and maturation. Biochim. Biophys. Acta, 1853, 1350–1369 (2015)PetersJ.W.SchutG.J.BoydE.S.MulderD.W.ShepardE.M.BroderickJ.B.KingP.W.AdamsM.W.W.[FeFe]- and [NiFe]-hydrogenase diversity, mechanism, and maturationBiochim. Biophys. Acta185313501369201510.1016/j.bbamcr.2014.11.02125461840Search in Google Scholar

Pierik A.J., Hulstein M., Hagen W.R., Albracht S.P.J.: A low-spin iron with CN and CO as intrinsic ligands forms the core of the active site in [Fe]-hydrogenases. Eur. J. Biochem. 258, 572–578 (1998)PierikA.J.HulsteinM.HagenW.R.AlbrachtS.P.J.A low-spin iron with CN and CO as intrinsic ligands forms the core of the active site in [Fe]-hydrogenasesEur. J. Biochem.258572578199810.1046/j.1432-1327.1998.2580572.x9874225Search in Google Scholar

Posewitz M.C., King P.W., Smolinski S.L., Zhang L., Seibert M., Ghirardi M.L.: Discovery of two novel radical S-adenosylmethionine proteins required for the assembly of an active [Fe] hydrogenase. J. Biol. Chem. 279, 25711–25720 (2004)PosewitzM.C.KingP.W.SmolinskiS.L.ZhangL.SeibertM.GhirardiM.L.Discovery of two novel radical S-adenosylmethionine proteins required for the assembly of an active [Fe] hydrogenaseJ. Biol. Chem.2792571125720200410.1074/jbc.M40320620015082711Search in Google Scholar

Posewitz M.C., Mulder D.W., Peters J.W.: New frontiers in hydrogenase structure and biosynthesis. Curr. Chem. Biol. 2, 178–199 (2008)PosewitzM.C.MulderD.W.PetersJ.W.New frontiers in hydrogenase structure and biosynthesisCurr. Chem. Biol.2178199200810.2174/2212796810802020178Search in Google Scholar

Reisner E., Fontecilla-Camps J.C., Armstrong F.A.: Catalytic electrochemistry of a [NiFeSe]-hydrogenase on TiO2 and demonstration of its suitability for visible-light driven H2 production. Chem. Commun. 5, 550–552 (2009)ReisnerE.Fontecilla-CampsJ.C.ArmstrongF.A.Catalytic electrochemistry of a [NiFeSe]-hydrogenase on TiO2 and demonstration of its suitability for visible-light driven H2 productionChem. Commun.5550552200910.1039/B817371KSearch in Google Scholar

Reissmann S., Hochleitner E., Wang H., Paschos A., Lottspeich F., Glass R.S., Böck A.: Taming of a poison: biosynthesis of the NiFe-hydrogenase cyanide ligands. Science, 299, 1067–1070 (2003)ReissmannS.HochleitnerE.WangH.PaschosA.LottspeichF.GlassR.S.BöckA.Taming of a poison: biosynthesis of the NiFe-hydrogenase cyanide ligandsScience29910671070200310.1126/science.108097212586941Search in Google Scholar

Rubach J.K., Brazzolotto X., Gaillard J., Fontecave M.: Biochemical characterization of the HydE and HydG iron-only hydrogenase maturation enzymes from Thermatoga maritima. FEBS Lett. 579, 5055–5060 (2005)RubachJ.K.BrazzolottoX.GaillardJ.FontecaveM.Biochemical characterization of the HydE and HydG iron-only hydrogenase maturation enzymes from Thermatoga maritimaFEBS Lett.57950555060200510.1016/j.febslet.2005.07.09216137685Search in Google Scholar

Rupprecht J., Hankamer B., Mussgnug J.H., Ananyev G., Dismukes C., Kruse O., Perspectives and advances of biological H2 production in microorganisms. Appl. Microbiol. Biot. 72, 442–449 (2006)RupprechtJ.HankamerB.MussgnugJ.H.AnanyevG.DismukesC.KruseO.Perspectives and advances of biological H2 production in microorganismsAppl. Microbiol. Biot.72442449200610.1007/s00253-006-0528-x16896600Search in Google Scholar

Salomone-Stagni M., Stellato F., Whaley CM., Vogt S., Morante S., Shima S., Rauchfuss T.B., Meyer-Klaucke W.: The iron-site structure of [Fe]-hydrogenase and model systems: an X-ray absorption near edge spectroscopy study. Dalton Trans. 39, 3057–3064 (2010)Salomone-StagniM.StellatoF.WhaleyCM.VogtS.MoranteS.ShimaS.RauchfussT.B.Meyer-KlauckeW.The iron-site structure of [Fe]-hydrogenase and model systems: an X-ray absorption near edge spectroscopy studyDalton Trans.3930573064201010.1039/b922557a346556720221540Search in Google Scholar

Schoelmerich M.C., Müller V.: Energy-converting hydrogenases: the link between H2 metabolism and energy conservation. Cell. Mol. Life Sci. 77, 1461–1481 (2020)SchoelmerichM.C.MüllerV.Energy-converting hydrogenases: the link between H2 metabolism and energy conservationCell. Mol. Life Sci.7714611481202010.1007/s00018-019-03329-531630229Search in Google Scholar

Shafaat H.S., Rüdiger O., Ogata H., Lubitz W.: [NiFe] hydrogenases: A common active site for hydrogen metabolism under diverse conditions. BBA-Bioenergetics, 1827, 986–1002 (2013)ShafaatH.S.RüdigerO.OgataH.LubitzW.[NiFe] hydrogenases: A common active site for hydrogen metabolism under diverse conditionsBBA-Bioenergetics18279861002201310.1016/j.bbabio.2013.01.01523399489Search in Google Scholar

Shepard E.M, Broderick J.B.: et al. [FeFe]-Hydrogenase maturation: HydG-catalyzed synthesis of carbon monoxide. J. Am. Chem. Soc. 132, 9247–9249 (2010)ShepardE.MBroderickJ.B.[FeFe]-Hydrogenase maturation: HydG-catalyzed synthesis of carbon monoxideJ. Am. Chem. Soc.13292479249201010.1021/ja101227320565074Search in Google Scholar

Shepard E.M., McGlynn S.E., Bueling A.L., Grady-Smith C.S., George S.J., Winslow M.A., Cramer S.P., Peters J.W., Broderick J.B.: Synthesis of the 2Fe subcluster of the [FeFe]-hydrogenase H cluster on the HydF scaffold. PNAS, 107, 10448–10453 (2010)ShepardE.M.McGlynnS.E.BuelingA.L.Grady-SmithC.S.GeorgeS.J.WinslowM.A.CramerS.P.PetersJ.W.BroderickJ.B.Synthesis of the 2Fe subcluster of the [FeFe]-hydrogenase H cluster on the HydF scaffoldPNAS1071044810453201010.1073/pnas.1001937107289083420498089Search in Google Scholar

Shima S., Pilak O., Vogt S., Schick M., Stagni M.S., Meyer-Klaucke W., Warkentin E., Thauer R.K., Ermler U.: The crystal structure of [Fe]-hydrogenase reveals the geometry of the active site. Science, 321, 572–575 (2008)ShimaS.PilakO.VogtS.SchickM.StagniM.S.Meyer-KlauckeW.WarkentinE.ThauerR.K.ErmlerU.The crystal structure of [Fe]-hydrogenase reveals the geometry of the active siteScience321572575200810.1126/science.115897818653896Search in Google Scholar

Shima S., Thauer R.K.: A third type of hydrogenase catalyzing H2 activation. Chem. Rec. 7, 37–46 (2007)ShimaS.ThauerR.K.A third type of hydrogenase catalyzing H2 activationChem. Rec.73746200710.1002/tcr.2011117304591Search in Google Scholar

Shima S., Vogt S., Göbels A., Bill E.: Iron-chromophore circular dichroism of [Fe]-hydrogenase: The conformational change required for H2 activation. Angew. Chem. Int. Edit. 49, 9917–9921 (2010)ShimaS.VogtS.GöbelsA.BillE.Iron-chromophore circular dichroism of [Fe]-hydrogenase: The conformational change required for H2 activationAngew. Chem. Int. Edit.4999179921201010.1002/anie.20100625521105038Search in Google Scholar

Shomura Y., Higuchi Y.: Structural aspects of [NiFe]-hydrogenases. Rev. Inorg. Chem. 33, 173–192 (2013)ShomuraY.HiguchiY.Structural aspects of [NiFe]-hydrogenasesRev. Inorg. Chem.33173192201310.1515/revic-2013-0005Search in Google Scholar

Show K-Y., Lee D-J.: Bioreactor and bioprocess design for biohydrogen production (w) Biohydrogen red. A. Pandey, J-S. Chang, P.C. Hallenbeck, C. Larroche, Elsevier, 2013, s. 317–337ShowK-Y.LeeD-J.Bioreactor and bioprocess design for biohydrogen production (w) Biohydrogen red. PandeyA.ChangJ-S.HallenbeckP.C.LarrocheC.Elsevier2013, s. 31733710.1016/B978-0-444-59555-3.00013-1Search in Google Scholar

Soboh B., Stripp S.T., Muhr E., Granich C., Braussemann M., Herzberg M., Heberle J., Gary Sawers R.: [NiFe]-hydrogenase maturation: isolation of a HypC-HypD complex carrying diatomic CO and CN− ligands. FEBS Lett. 586, 3882–3887 (2012)SobohB.StrippS.T.MuhrE.GranichC.BraussemannM.HerzbergM.HeberleJ.Gary SawersR.[NiFe]-hydrogenase maturation: isolation of a HypC-HypD complex carrying diatomic CO and CN ligandsFEBS Lett.58638823887201210.1016/j.febslet.2012.09.019Search in Google Scholar

Søndergaard D., Pedersen C.N.S., Greening C.: HydDB: A web tool for hydrogenase classification and analysis. Sci. Rep-UK. 6, 34212 (2016)SøndergaardD.PedersenC.N.S.GreeningC.HydDB: A web tool for hydrogenase classification and analysisSci. Rep-UK.634212201610.1038/srep34212Search in Google Scholar

Sun J., Hopkins R.C., Jr F.E.J., McTernan P.M., Adams M.W.W.: Heterologous expression and maturation of an NADP-dependent [NiFe]-hydrogenase: A key enzyme in biofuel production. PLOS ONE, 5, e10526 (2010)SunJ.HopkinsR.C.JrF.E.J.McTernanP.M.AdamsM.W.W.Heterologous expression and maturation of an NADP-dependent [NiFe]-hydrogenase: A key enzyme in biofuel productionPLOS ONE5e10526201010.1371/journal.pone.0010526Search in Google Scholar

Teng Y., Xu Y., Wang X., Christie P.: Function of biohydrogen metabolism and related microbial communities in environmental bioremediation. Front. Microbiol. 10, 106 (2019)TengY.XuY.WangX.ChristieP.Function of biohydrogen metabolism and related microbial communities in environmental bioremediationFront. Microbiol10106201910.3389/fmicb.2019.00106Search in Google Scholar

Thauer R.K.: Hydrogenases and the global H2 cycle. Eur. J. Inorg. Chem. 2011, 919–921 (2011)ThauerR.K.Hydrogenases and the global H2 cycleEur. J. Inorg. Chem.2011919921201110.1002/ejic.201001255Search in Google Scholar

Trohalaki S., Pachter R.: Mechanism of hydrogen production in [Fe–Fe]-hydrogenases: A quantum mechanics/molecular mechanics study. Int. J. Hydrogen Energ. 35, 5318–5331 (2010)TrohalakiS.PachterR.Mechanism of hydrogen production in [Fe–Fe]-hydrogenases: A quantum mechanics/molecular mechanics studyInt. J. Hydrogen Energ.3553185331201010.1016/j.ijhydene.2010.03.020Search in Google Scholar

Tye J.W., Hall M.B., Darensbourg M.Y.: Better than platinum? Fuel cells energized by enzymes. PNAS, 102, 16911–16912 (2005)TyeJ.W.HallM.B.DarensbourgM.Y.Better than platinum? Fuel cells energized by enzymesPNAS1021691116912200510.1073/pnas.0508740102Search in Google Scholar

Vignais P.M., Billoud B., Meyer J.: Classification and phylogeny of hydrogenases. FEMS Microbiol. Rev. 25, 455–501 (2001)VignaisP.M.BilloudB.MeyerJ.Classification and phylogeny of hydrogenasesFEMS Microbiol. Rev.25455501200110.1016/S0168-6445(01)00063-8Search in Google Scholar

Vignais P.M., Billoud B.: Occurrence, classification, and biological function of hydrogenases: an overview. Chem. Rev. 107, 4206–4272 (2007)VignaisP.M.BilloudB.Occurrence, classification, and biological function of hydrogenases: an overviewChem. Rev.10742064272200710.1021/cr050196r17927159Search in Google Scholar

Vignais P.M., Colbeau A.: Molecular biology of microbial hydrogenases. Curr. Issues Mol. Biol. 6, 159–188 (2004)VignaisP.M.ColbeauA.Molecular biology of microbial hydrogenasesCurr. Issues Mol. Biol.61591882004Search in Google Scholar

Vignais P.M., Toussaint B.: Molecular biology of membrane-bound H2 uptake hydrogenases. Arch. Microbiol. 161, 1–10 (1994)VignaisP.M.ToussaintB.Molecular biology of membrane-bound H2 uptake hydrogenasesArch. Microbiol.161110199410.1007/BF00276483Search in Google Scholar

Vincent K.A., Cracknell JA., Lenz O., Zebger I., Friedrich B., Armstrong F.A.: Electrocatalytic hydrogen oxidation by an enzyme at high carbon monoxide or oxygen levels. PNAS, 102, 16951–16954 (2005)VincentK.A.CracknellJA.LenzO.ZebgerI.FriedrichB.ArmstrongF.A.Electrocatalytic hydrogen oxidation by an enzyme at high carbon monoxide or oxygen levelsPNAS1021695116954200510.1073/pnas.0504499102128797516260746Search in Google Scholar

Volbeda A., Amara P., Iannello M., De Lacey A.L., Cavazza C., Fontecilla-Camps J.C.: Structural foundations for the O2 resistance of Desulfomicrobium baculatum [NiFeSe]-hydrogenase. Chem. Commun. (Camb.) 49, 7061–7063 (2013)VolbedaA.AmaraP.IannelloM.De LaceyA.L.CavazzaC.Fontecilla-CampsJ.C.Structural foundations for the O2 resistance of Desulfomicrobium baculatum [NiFeSe]-hydrogenaseChem. Commun. (Camb.)4970617063201310.1039/c3cc43619e23811828Search in Google Scholar

Wait A.F., Parkin A., Morley G.M., dos Santos L., Armstrong F.A.: Characteristics of enzyme-based hydrogen fuel cells using an oxygen-tolerant hydrogenase as the anodic catalyst. J. Phys. Chem. C. 114, 12003–12009 (2010)WaitA.F.ParkinA.MorleyG.M.dos SantosL.ArmstrongF.A.Characteristics of enzyme-based hydrogen fuel cells using an oxygen-tolerant hydrogenase as the anodic catalystJ. Phys. Chem. C.1141200312009201010.1021/jp102616mSearch in Google Scholar

Watanabe S., Matsumi R., Arai T., Atomi H., Imanaka T., Miki K.: Crystal structures of [NiFe] hydrogenase maturation proteins HypC, HypD, and HypE: Insights into cyanation reaction by thiol redox signaling. Mol. Cell. 27, 29–40 (2007)WatanabeS.MatsumiR.AraiT.AtomiH.ImanakaT.MikiK.Crystal structures of [NiFe] hydrogenase maturation proteins HypC, HypD, and HypE: Insights into cyanation reaction by thiol redox signalingMol. Cell.272940200710.1016/j.molcel.2007.05.03917612488Search in Google Scholar

Wu C-H., Haja D.K., Adams M.W.W.: Cytoplasmic and membrane-bound hydrogenases from Pyrococcus furiosus (w) Methods in Enzymology, red. F. Armstrong, Academic Press, 2018, s. 153–168WuC-H.HajaD.K.AdamsM.W.W.Cytoplasmic and membrane-bound hydrogenases from Pyrococcus furiosus (w) Methods in Enzymology, red. ArmstrongF.Academic Press2018, s. 15316810.1016/bs.mie.2018.10.00930509464Search in Google Scholar

Wu C-H., McTernan P.M., Walter M.E., Adams M.W.W.: Production and application of a soluble hydrogenase from Pyrococcus furiosus. Archaea, 2015, Article ID 912582 (2015)WuC-H.McTernanP.M.WalterM.E.AdamsM.W.W.Production and application of a soluble hydrogenase from Pyrococcus furiosusArchaea2015, Article ID 912582201510.1155/2015/912582462038626543406Search in Google Scholar

Wu L-F., Mandrand M.A.: Microbial hydrogenases: Primary structure, classification, signatures and phylogeny. FEMS Microbiol. Lett. 104, 243–269 (1993)WuL-F.MandrandM.A.Microbial hydrogenases: Primary structure, classification, signatures and phylogenyFEMS Microbiol. Lett.104243269199310.1111/j.1574-6968.1993.tb05870.x8318259Search in Google Scholar

Wulff P., Thomas C., Sargent F., Armstrong F.A.: How the oxygen tolerance of a [NiFe]-hydrogenase depends on quaternary structure. J. Biol. Inorg. Chem. 21, 121–134 (2016)WulffP.ThomasC.SargentF.ArmstrongF.A.How the oxygen tolerance of a [NiFe]-hydrogenase depends on quaternary structureJ. Biol. Inorg. Chem.21121134201610.1007/s00775-015-1327-6477182326861789Search in Google Scholar

Xu T., Yin C-J.M., Wodrich M.D., Mazza S., Schultz K.M., Scopelliti R., Hu X.: A Functional model of [Fe]-hydrogenase. J. Am. Chem. Soc. 138, 3270–3273 (2016)XuT.YinC-J.M.WodrichM.D.MazzaS.SchultzK.M.ScopellitiR.HuX.A Functional model of [Fe]-hydrogenaseJ. Am. Chem. Soc.13832703273201610.1021/jacs.5b1209526926708Search in Google Scholar

Yoon K.S, Fukuda K, Fujisawa K, Nishihara H: Purification and characterization of a highly thermostable, oxygen-resistant, respiratory [NiFe]-hydrogenase from a marine, aerobic hydrogen-oxidizing bacterium Hydrogenovibrio marinus. Int. J. Hydrogen Energ. 36, 7081–7088 (2011)YoonK.SFukudaKFujisawaKNishiharaHPurification and characterization of a highly thermostable, oxygen-resistant, respiratory [NiFe]-hydrogenase from a marine, aerobic hydrogen-oxidizing bacterium Hydrogenovibrio marinusInt. J. Hydrogen Energ.3670817088201110.1016/j.ijhydene.2011.03.049Search in Google Scholar

Articoli consigliati da Trend MD

Pianifica la tua conferenza remota con Sciendo