1. bookVolume 59 (2020): Edizione 4 (December 2020)
Dettagli della rivista
License
Formato
Rivista
eISSN
2545-3149
Prima pubblicazione
01 Mar 1961
Frequenza di pubblicazione
4 volte all'anno
Lingue
Inglese, Polacco
Accesso libero

Bacillus Thuringiensis – Nowy PotencjaŁ Aplikacyjny

Pubblicato online: 04 Jan 2021
Volume & Edizione: Volume 59 (2020) - Edizione 4 (December 2020)
Pagine: 357 - 366
Ricevuto: 01 Feb 2020
Accettato: 01 Oct 2020
Dettagli della rivista
License
Formato
Rivista
eISSN
2545-3149
Prima pubblicazione
01 Mar 1961
Frequenza di pubblicazione
4 volte all'anno
Lingue
Inglese, Polacco
Wprowadzenie

Intensywne rolnictwo konwencjonalne polega na stosowaniu na szeroką skalę pestycydów, które poprzez eliminację patogenów umożliwiają pozyskanie wysokiego plonu roślin uprawnych. Według danych GUS, w 2018 roku ogólna ich produkcja w Polsce wyniosła 23178,4 ton. Stosowanie pestycydów, pomimo skuteczności ich działania cechuje wiele wad, przede wszystkim wykazują toksyczny wpływ na organizm człowieka, a także mogą kumulować się w glebie, doprowadzając do zaburzenia jej równowagi biologicznej [68, 82]. Związki zawarte w pestycydach cechują się dużą rozpuszczalnością w wodzie, przez co z łatwością przedostają się do organizmów żywych. Z tego powodu niewłaściwe stosowanie pestycydów, przykładowo podczas opadów deszczu lub nawadniania pól, powoduje zanieczyszczenie wód powierzchniowych i prowadzić może do zachwiania prawidłowego funkcjonowania procesów biologicznych. Istnieje również ryzyko ich przedostawania się do wód gruntowych [5]. W celu regulacji racjonalnego stosowania pestycydów wprowadzono integrowaną ochronę roślin, która wykorzystuje różne metody i środki promujące odporność roślin na patogeny i szkodniki. Idea ta nie dąży do całkowitego wykluczenia stosowania związków chemicznych, ale do ograniczenia ich aplikacji na rzecz przyjaznych środowisku metod nie chemicznych [64].

Alternatywą dla pestycydów są preparaty przygotowane na bazie mikroorganizmów, które nie kumulują się w środowisku i nie wykazują antagonistycznego oddziaływania w stosunku do mikrobioty glebowej oraz organizmu ludzkiego i zwierzęcego. Od wielu lat dużym zainteresowaniem cieszą się preparaty zawierające szczepy bakterii Bacillus thuringiensis (Bt), stosowanych jako insektycydy. Działanie Bt opiera się na produkcji toksycznych białek krystalicznych Cry i cytotoksycznych białek Cyt, które selektywnie zwalczają owady niszczące uprawy roślin, nie oddziałując negatywnie na organizmy inne niż docelowe. Wyżej wymienione białka działają jedynie na stadium larwalne owadów, podczas gdy jaja oraz dorosłe osobniki nie są na niewrażliwe [24]. Działanie Cry opiera się na paraliżu mięśni układu pokarmowego, który uniemożliwia larwie dalsze żerowanie [20, 49], jak również uszkodzeniu nabłonka jelitowego, co prowadzi do śmierci larwy [24]. Bt jest wykorzystywany także w inżynierii genetycznej, gdzie odpowiedzialne za owadobójcze działanie geny są włączane do nasion roślin uprawnych, czyniąc je odpornymi na działanie agrofagów [41]. Do innych możliwych aplikacji B. thuringiensis należy promowanie wzrostu roślin oraz antagonistyczny wpływ na grzyby patogenne [44]. Ze względu na produkcję bakteriocyn, lipopeptydów oraz parasporyn niniejsze bakterie znalazły również zastosowanie w medycynie [31, 47]. Na uwagę zasługuje ponadto możliwość ich stosowania w bioremediacji terenów zanieczyszczonych toksycznymi związkami organicznymi [33].

Charakterystyka gatunku Bacillus thuringiensis

Bakterie B. thuringiensis zostały po raz pierwszy wyizolowane przez japońskiego naukowca Shigetane Ishiwata w 1901 roku z martwych larw jedwabnika Bombyx mori. Kilka lat później, w 1911 roku Bt został ponownie wyizolowany przez Ernsta Berlinera, również z martwych larw śródziemnomorskiej ćmy mącznej Anagasta kuehniella, pochodzących z młyna w Turyngii. Ernst Berliner nazwał wyizolowany mikroorganizm B. thuringiensis na cześć tej niemieckiej prowincji. Odkrycia te przyczyniły się do opisania biobójczych właściwości Bt wobec larw owadów, co zasugerowało jego możliwe zastosowanie jako biologiczny środek ochrony roślin [41, 65].

Gatunek B. thuringiensis należy do domeny Bacteria, typu Firmicutes, klasy Bacilli, rzędu Bacillales, rodziny Bacillaceae i rodzaju Bacillus [67]. Rodzaj Bacillus dzieli się na trzy grupy, przy czym B. thuringiensis jest zaliczany do grupy B. cereus, do której należą B. anthracis, B. cereus, B. cytotoxicus, B. mycoides, B. pseudomycoides, B. toyonensis, oraz B. weihenstephanensis [86]. Przez ostatnie 100 lat, ze względu na różnice w morfologii ich kolonii, właściwości metaboliczne, w tym oporność na penicylinę, bakterie te opisywano jako odrębne gatunki [58]. Cechą odróżniającą szczep B. thuringiensis od B. cereus jest obecność genów kodujących owadobójcze toksyny, zwykle znajdujących się na plazmidach [37]. Jarret i Stephenson [43] wykazali, że podczas hodowli B. thuringiensis z innymi bakteriami w obrębie grupy B. cereus może dochodzić do transferu plazmidu zawierającego geny cry, tym samym doprowadzając do produkcji owadobójczych białek przez inne mikroorganizmy. Z tego względu zidentyfikowanie bakterii jako B. thuringiensis jedynie na podstawie wykazywania zdolności do produkcji białek Cry może być niewiarygodne. Lepszym rozwiązaniem jest zastosowanie nowoczesnych technik, takich jak real-time PCR z wykorzystaniem specyficznych biomarkerów, dzięki którym możliwe jest zidentyfikowanie obecności Bt w badanej próbce [86].

Bakterie B. thuringiensis można klasyfikować określając podgatunek, odmianę czy serotyp (odmiana mikroorganizmu, którą można określić za pomocą reakcji z użyciem przeciwciał). Jest to możliwe dzięki wykorzystaniu charakterystycznych cech biochemicznych, różnych antygenów bakterii (serotypowanie H, antygeny kryształów parasporalnych) oraz identyfikacji produkowanych przez nie antybiotyków i esteraz [10, 51, 79]. Typową metodą stosowaną do klasyfikacji Bt jest serotypowanie H, które polega na wywołaniu reakcji immunologicznej wobec bakteryjnego antygenu – flagelliny, białka kodowanego przez gen hag [41]. Serotypowanie H ma jednak pewne ograniczenia, wynikające z nierozróżniania szczepów pochodzących z tego samego serotypu [10, 41, 53, 81].

Komórki B. thuringiensis są ruchliwymi, urzęsionymi na całej powierzchni, przetrwalnikującymi pałeczkami (d. laseczkami) o długości 2–5 µm oraz szerokości około 1 µm, które zwykle układają się w pary lub krótkie łańcuchy [21, 41]. Cykl życiowy tych Gram-dodatnich bakterii składa się z dwóch faz: wegetatywnego podziału komórki oraz rozwoju spor, inaczej zwanego cyklem sporulacji, który zachodzi przykładowo kiedy w środowisku nie ma wystarczającej ilości składników odżywczych [11, 21]. W trakcie rozmnażania komórka wegetatywna dzieli się na dwie identyczne komórki potomne przez uformowanie nowej ściany komórkowej w połowie błony plazmatycznej. W fazie sporulacji podział komórki przebiega nieco inaczej, jest on asymetryczny i składa się z 7 etapów. W I etapie powstaje filament aksjalny, w etapie II formuje się septum, a w III powstają kryształy parasporalne oraz prespora. Następnie, w etapie IV formuje się egzospora, pierwotna ściana komórkowa, nukleoid oraz osłony białkowe, a jąderko spory ulega przekształceniu. W ostatniej fazie sporulacji (VII) następuje dojrzewanie spor, liza komórki i uwolnienie form przetrwalnych [13, 41, 58].

Kryształy parasporalne są inkluzjami wewnątrzkomórkowymi, zbudowanymi ze skrystalizowanego polipetydu, składającego się z białek Cry, który warunkuje bioaktywność 0B. thuringiensis [65, 84]. Białka Cry są toksyczne dla insektów z rzędów Lepidoptera, Diptera, Coleoptera, Hymenoptera, Homoptera, Dictyoptera, Ortoprea i Mallofaga oraz dla niektórych nicieni, pierwotniaków i roztoczy [3, 84]. Z prowadzonych badań wiadomo, że konkretny szczep B. thuringiensis może być wykorzystany do walki z konkretnym gatunkiem owada, np. na Lepidoptera działa B. subsp. kurstaki oraz aizawai, na Coleoptera z kolei B. subsp. tenebrionis, a na Diptera B. subsp. israelensis [34]. Wiele toksyn Cry wykazuje niskie aktywności toksyczne przeciwko komarom, a najbardziej użytecznym w ich zwalczaniu jest szczep B. thuringiensis subsp. israelensis. Jest on wysoce toksyczny w stosunku do różnych gatunków tych owadów, szczególnie dla: Aedes, Culex i Anopheles, które stanowią wektory dla takich chorób, jak żółta febra oraz denga, ale charakteryzuje się jedynie średnią toksycznością względem wektorów malarii [19, 20].

Czynniki wirulencji Bacillus thuringiensis

Owadobójcze zdolności bakterii z gatunku B. thurin giensis opierają się na produkowanych przez nie w procesie sporulacji parasporalnych kryształach, przeważnie złożonych z jednego lub paru białek Cry (Crystal) lub Cyt (Cytolitic) [19]. Toksyny te nazywane są także δ-endotoksynami. Niniejsze nazewnictwo wprowadzone zostało przez Heimpel’a w 1967 roku, ze względu na fakt, że białka te formowane są wewnątrz komórek oraz dlatego, że odkryto je jako czwarte z kolei toksyczne komponenty u tego gatunku bakterii [41]. Toksyny Cry oficjalnie definiuje się jako parasporalne kryształy białek o aktywności owadobójczej [25]. Natomiast do toksyn Cyt zalicza się parasporalne białka Bt, wykazujące aktywność hemolityczną. Stwierdzono, że niniejsze toksyny są wysoce specyficzne w działaniu, w stosunku do docelowych owadów, nieszkodliwe dla ludzi, kręgowców i roślin oraz kompletnie biodegradowalne [19].

Białka Cry wydzielane są w formie rozpuszczalnej w wodzie i należą do grupy toksyn formujących kanały błonowe (pore-forming toxins, PFT) w membranie komórek gospodarza. Powstają w wyniku ekspresji genów cry, jako monomery zdolne do oligomeryzacji, czyli łączenia się kilku łańcuchów polipeptydowych w jedną cząsteczkę. Zdolność do zmiany konformacji tych białek jest niezbędnym elementem w procesie ich toksycznego oddziaływania na komórki larw owada, umożliwiającym im wchodzenie w strukturę membrany jelita gospodarza. Inaczej działają toksyny Cyt, które bezpośrednio wchodzą w interakcje z lipidami membrany i wnikają do niej. Badania wskazują, że białka Cyt synergizuja lub przełamują odporność przeciw białkom Cry, przez funkcjonowanie jako receptor do wiązania Cry z membraną jelita owada [4, 41].

Mechanizm działania toksycznych białek wytwarzanych przez B. thuringiensis jest podobny u wszystkich rzędów owadów. W przeciwieństwie do chemicznych pestycydów, które w większości są toksynami kontaktowymi, białka Cry muszą zostać spożyte przez owada, żeby mogły stać się toksyczne [40]. Według Melo i wsp. [59] oraz Hung i wsp. [40] po spożyciu B. thuringiensis przez larwy owada, wyprodukowane przez nie kryształy białek Cry ulegają rozpuszczaniu w jelicie, a następnie w kolejnym etapie uwalniane są protoksyny, nieaktywne jeszcze toksyny, których przejście do formy czynnej zachodzi na drodze enzymatycznej [40, 59]. Enzymy odpowiedzialne za ten proces to trawienne proteazy gospodarza; serynowe u przedstawicieli rzędu Lepidoptera i Diptera oraz cysteinowe i asparaginowe u owadów z rzędu Coleoptera [49]. Tak zaktywowane toksyny wiążą się do specyficznych receptorów kadherynowych na powierzchni membrany komórek epitelialnych jelita, po czym ich konformacja ulega zmianie [41, 49]. Następnie zostają wbudowane w błonę jelita, gdzie dochodzi do ich oligomeryzacji i tworzenia kanałów [19]. Białka Cry wchodzą także w kontakt z dodatkowymi receptorami jelita – N-aminopeptydazami, które odpowiadają za zakotwiczenie formujących się kanałów w dwuwarstwie lipidowej jelita [41, 59]. Natomiast białka Cyt wiążą się bezpośrednio z lipidami membrany komórek nabłonka jelita, także tworząc kanały w ich błonie lub niszcząc ją przez oddziaływanie podobne do detergentu [19].

Już w latach 80 ubiegłego wieku Knowles i Ellar [48] stwierdzili, że powstające w błonie komórek jelita kanały są głównym elementem mechanizmu toksycznego działania endotoksyn B. thuringiensis, gdyż prowadzą do wystąpienia lizy osmotycznej i śmierci komórki [18, 40, 55]. Dokładnie liza komórek epitelialnych jelita wywoływana jest przez zmianę ciągłości i utratę funkcyjności membrany, powodowaną przez powstające w niej kanały [12, 36, 91]. Zhang i wsp. [92] przedstawili inny możliwy model działania białek Cry na komórki owada, który zaprzecza wcześniejszej teorii. Zdaniem niniejszych autorów samo formowanie kanałów litycznych jest niewystarczające do spowodowania śmierci komórki. Zaproponowany model zakłada, że śmierć komórek owadzich wywołana jest nie przez stres osmotyczny, a szereg reakcji zmieniających metabolizm komórkowy, do których zachodzi po związaniu toksyny Cry z receptorem jelitowym. Według tej teorii związanie białka Cry do kadheryn i N-aminopeptydaz wywołuje, w jeszcze dokładnie niepoznanym procesie przekaz bodźca aktywującego kanały Mg2+ w błonie plazmatycznej komórek epitelialnych owadów, czego następstwem jest zwiększenie poziomu komórkowego cAMP (cykliczny adenozyno-3’,5’-monofosforan) [91, 92]. Do śmierci komórek dochodzi w wyniku działania kinaz białkowych aktywowanych przez cAMP. Niniejsze zjawisko nazywamy onkozą, gdyż zaobserwowana przez Zhang i wsp. [92] śmierć poddanych transfekcji komórek pobranych z jajnika Trichoplusia ni, nie wykazywała cech charakterystycznych dla apoptozy ani endocytozy, a powodowana była przez ich pęcznienie oraz zwiększoną przepuszczalność membrany [85]. Niezależnie od przyjętej teorii, co do dokładnego cytotoksycznego wpływu białek Cry na komórki epitelialne jelita, wiadomo, że ich zniszczenie wywołuje paraliż jelita środkowego larw owadów i prowadzi do śmierci w wyniku wygłodzenia. Zdaniem Raymonda i wsp. [73] niekiedy do śmierci owada może także dochodzić w wyniku postępującej infekcji bakteryjnej i wywołania posocznicy. Dzieje się tak, gdy przez zniszczone komórki nabłonka jelita do hemolimfy owada przedostają się wegetatywne komórki B. thuringiensis. Wówczas ich namnażanie w organizmie larwy może prowadzić do ciężkiej infekcji bakteryjnej – sepsy, skutkującej śmiercią.

Choć owadobójczość B. thuringiensis opiera się głównie na toksycznych białkach Cry, to bakterie te produkują także inne czynniki wirulentne. Czynniki te mogą samodzielnie wpływać biobójczo na owady, np. białka Vip, proteiny Sip oraz beta-egzotoksyna lub działać synergistycznie wraz z toksynami Bt, np. proteina P20, czy enzym chitynaza [49]. Podczas wegetatywnej fazy wzrostu bakterie B. thuringiensis wytwarzają białka Vip (vegetative insecticidal proteins), które wykazują działanie insektycydowe nawet na owady, które wykształciły odporność na białka krystaliczne oraz beta-egzotoksynę, stanowiącą inhibitor dla polimerazy RNA zależnej od DNA. Wspomniana wyżej egzotoksyna wpływa negatywnie nie tylko na bezkręgowce, ale także na kręgowce, dlatego szczepy charakteryzujące się ich syntezą, nie mogą być wykorzystywane do produkcji biopestycydów [32, 38]. Chitynaza poza wykazywaniem właściwości synergistycznych wobec toksyn Cry jest istotnym enzymem biorącym udział w infekcji owadów, gdyż doprowadza do powstawania perforacji w błonie komórek jelita owadów, umożliwiając przedostanie się bakterii do hemocelu (jama ciała u niektórych bezkręgowców) [77]. Natomiast ekspresja genu odpowiadającego za produkcję białka P20 wpływa na potranskrypcyjne zwiększenie akumulacji białek krystalicznych w komórce i może pełnić także funkcję stabilizującą dla białek Cry [88].

Wykorzystanie Bacillus thuringiensis w nowoczesnym rolnictwie

Postęp cywilizacyjny oraz obowiązujące prawodawstwo wymagają stosowania innowacyjnych środków ochrony roślin w rolnictwie, w tym również tych opracowanych na bazie mikroorganizmów. Ciągłe dążenie do zwiększenia produkcji żywności, w związku ze stałym wzrostem ludności na świecie pociąga za sobą nadmierne stosowanie chemicznych środków ochrony roślin. Wysoce istotne wydaje się otrzymywanie wysokiego plonu roślin, przy zachowaniu tej samej powierzchni uprawy, zadbaniu o zachowanie bezpieczeństwa ludzi, zwierząt i środowiska, a także zapewnieniu plonu wolnego od patogenów.

Obecnie często odnotowywanym zjawiskiem jest nabywanie odporności przez owady na chemiczne środki ochrony roślin, co prowadzi do stosowania większych ich dawek, a tym samym przyczynia się do zaburzenia funkcjonowania całych agrobiocenoz [26]. W celu regulacji powyższych kwestii w dniu 21 października 2009 roku wprowadzona została dyrektywa Parlamentu Europejskiego i Rady 2009/128/WE, zgodnie z którą niezwykle istotne jest wykazanie, że środki ochrony roślin nie wpływają negatywnie na środowisko, a jednocześnie zapewniają jednoznaczne korzyści dla produkcji rolnej [27]. W Polsce integrowaną ochronę roślin definiuje Ustawa z dnia 8 marca 2013 r. o środkach ochrony roślin (Dz. U. poz. 455) [28, 29], która nastawiona jest na wykorzystanie metod minimalizujących zużycie chemicznych środków ochrony roślin, zastosowanie odpowiedniej agrotechniki, stosowanie tolerancyjnych lub odpornych odmian roślin oraz zwalczanie patogenów na drodze biologicznej [30]. W Art. 35 wyżej wymienionej ustawy podkreślona została zasadność stosowania preparatów biologicznych, w sposób nie zagrażający środowisku, a także bezpieczny dla zdrowia ludzi i zwierząt [29].

Stosowanie biologicznych środków ochrony roślin jest doskonałą alternatywą dla chemicznych środków ochrony roślin. Preparaty zawierające w swoim składzie Bt nie wykazują negatywnego oddziaływania na człowieka oraz nie zanieczyszczają środowiska, a dodatkowym ich atrybutem jest stosunkowo niski koszt. Ponadto bardzo rzadko powodują wykształcenia odporności u larw owadzich, aczkolwiek jest to możliwe [56].

Bioinsektycydy na bazie Bt cieszą się dużą popularnością. Już w 2006 roku biopreparaty, zawierające w swoim składzie spory B. thuringiensis i kryształy białkowe przez nie wytwarzane, stanowiły 75% światowego rynku biologicznych środków ochrony roślin [49, 83].

W ostatnich latach przeprowadzono wiele badań nad sposobem produkcji bakteryjnych bioinsektycydów na bazie alternatywnych mediów, takich jak: melasa, skrobia, w tym skrobia kukurydziana, ziarna zbóż, otręby pszenne czy słoma ryżowa, a także osady ściekowe czy osady z sadzawek krewetek [7, 13, 64, 85, 94]. Surowce te dzięki temu, że stanowią odpady z produkcji rolno-przemysłowej są znacznie tańsze niż konwencjonalnie stosowane syntetyczne media zawierające soję, czystą glukozę czy ekstrakt z kukurydzy. Zastosowanie tańszych podłoży do namnażania bakterii B. thuringiensis, stanowiących nawet 50% całkowitych kosztów produkcji, pozwala na znaczne zmniejszenie kosztowności niniejszego procesu [95]. Dodatkowo możliwość wykorzystania odpadów jako podłoży do hodowli Bt rozwiązuje problem z ich utylizacją. Badania prowadzone przez Brar i wsp. [15] oraz Zhuang i wsp. [93, 94] wykazują, że przy zastosowaniu odpowiednich metod produkcji, także stosowanie ścieków czy różnego typu osadów komunalnych daje zadawalające rezultaty względem promowania rozwoju bakterii, sporulacji i formowania toksyn, w porównaniu do zwykle stosowanych w tych procesach mediów sojowych. Jednym z głównych problemów w stosowaniu osadów ściekowych jako alternatywnego źródła dla produkcji mikrobiologicznych środków ochrony roślin jest obecność w nich metali ciężkich, gdyż w nieodpowiednim stężeniu mogą hamować wzrost i rozwój bakterii.

Przykładowe insektycydy zawierające Bacillus thuringiensis dostępne na rynku europejskim

PreparatProducentKraj producentaSzczep BtDocelowa grupa owadów
XenTari®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. aizawai szczep ABTS-1857Lepidoptera
Agree 50 WGMitsui AgriScience InternationalBelgiaBt ssp. aizawai szczep GC-91
Xtreem®KENOGARDHiszpaniaBt ssp. aizawai szczep ABTS-1857
DiPel®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. kurstaki szczep ABTS 351Lepidoptera
Biobit®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. kurstaki szczep ABTS 351
Delfin WGMitsui AgriScience InternationalBelgiaBt ssp. kurstaki szczep SA-11
LEPINOX® PlusCBC (Europe)WłochyBt ssp. kurstaki szczep EG 2348
VectoBac®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. israelensis szczep AM65-52Diptera
Novodor®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. tenebrionisColeoptera

Na podstawie: [51, 83, 90].

Przykładowe biologiczne środki ochrony roślin skon struowane na bazie Bt, wykazujące selektywne oddziaływanie na poszczególne organizmy owadzie, zebrane zostały w tabeli nr I [49, 80, 87]. Insektycydy zawierające w swoim składzie szczep B. thuringiensis subsp. israelensis działają biobójczo na owady z rzędu Diptera, do których zaliczamy lenie. Ich larwy żerują na korzeniach młodych roślin warzywnych i zbóż. Natomiast najbardziej znane spośród szkodników roślin kapustowatych larwy bielinka kapustnika oraz bielinka rzepnika (rząd Lepidoptera), powodujące gołożery liści, są zwalczane przez B. thuringiensis subsp. aizawai lub subsp. kurstaki [63].

Zastosowanie mikrobiologicznych środków ochrony roślin niesie ze sobą wiele korzyści dla środowiska. Jednakże, niezwykle istotna jest wiedza i świadomość użytkowników niniejszych biopreparatów, pozwalająca na prawidłowe rozpoznanie żerujących owadów i ukierunkowane dobranie odpowiedniego szczepu B. thuringiensis.

Nowe możliwości wykorzystania bakterii Bacillus thuringiensis

Zastosowanie B. thuringiensis w nowoczesnym rolnictwie, jako bioinsektycydów oraz w konstruowaniu roślin GMO odpornych na szkodniki owadzie, to jeden z obszarów analiz dotyczących tego gatunku bakterii. Badania prowadzone w ostatnich latach wykazały ponadto możliwość zastosowania niektórych szczepów Bt w biologicznej kontroli grzybów patogennych, w promowaniu wzrostu roślin, bioremediacji gleb skażonych oraz w produkcji związków o aktywności przeciwdrobnoustrojowej i przeciwnowotworowej [44].

Rośliny uprawne podatne są na wiele chorób, w tym również wywołanych przez grzyby patogenne. Wykazano, że bakterie B. thuringiensis przejawiają aktywność przeciwgrzybiczą, głównie w stosunku do patogenów z rodzaju Fusarium [35, 75, 76], Sclerotium [74, 78] oraz Rhizoctonia [35]. Antagonistyczne działania Bt w stosunku do wyżej wymienionych patogenów oparte jest na produkcji chitynaz oraz proteaz, enzymów przyczyniających się do trawienia strzępek patogenów oraz wytwarzaniu lipopeptydu – fengicyny (fengycin). Wykazano, że właściwości przeciwbakteryjne i przeciwgrzybicze niniejszego antybiotyku dają możliwość zastosowania go jako środka biokontroli, nie tylko w rolnictwie, ale również w medycynie [47].

Niektóre szczepy B. thuringiensis kolonizujące korze nie roślin, zalicza się do grupy PGPB (Plant Growth Promoting Bacteria), które poprzez produkcję witamin oraz fitohormonów pozytywnie wpływają na wzrost i rozwój roślin. Potencjał wykorzystania Bt lub ich mieszanin z innymi mikroorganizmami, w postaci nawozów biologicznych poprawiających rozwój roślin, zaobserwowano na przykładzie uprawy soi, groszku polnego, soczewicy, czy kukurydzy [6, 8, 60, 61]. Bai i wsp. [8] wykazali, że koinokulacja soi szczepami B. thuringiensis NEB17 oraz Bradyrhizobium japonicum istotnie poprawiła wzrost roślin. Pozytywny wpływ koinokulacji soi szczepem B. thuringiensis KR1 oraz B. japonicum na plon roślin zaobserwowali również w swoich badaniach Mishra i wsp. [61]. Z badań wyżej wymienionych autorów wynika ponadto, że zastosowanie Bt KR1 wraz z Rhizobium leguminosarum-PR1 w większym stopniu wpływało na wzrost groszku polnego i soczewicy, niż inokulacja roślin jedynie szczepem R. leguminosarum--PR1 [60]. Pomimo, że wyniki badań prowadzonych nad pozyskiwaniem szczepów Bt o wysokiej aktywności PGPB są bardzo obiecujące, to na rynku bionawozów nadal nie ma preparatu, który by na nich bazował. Dlatego też dokładniejsze zrozumienie mechanizmu inter akcji pomiędzy niniejszymi bakteriami a roślinami wydaje się być niezbędne [44].

Obecnie prowadzone są również badania dotyczące zastosowania bakterii B. thuringiensis w procesie bioremediacji gleb skażonych. Zanieczyszczenie środowiska związkami chemicznymi stanowi ogromny problem ekologiczny, dlatego poszukuje się opłacalnych i efektywnych metod usuwania tych substancji z gleby, wody czy powietrza. Do degradacji związków organicznych zanieczyszczających gleby wykorzystuje się mikroorganizmy, które na drodze bioremediacji prowadzą do całkowitej ich utylizacji [33]. B. thuringiensis poza właściwościami owadobójczymi wykazuje zdolność do rozkładu niektórych toksycznych związków organicznych. Z przeglądu literatury wynika, że był on stosowany do rozkładu ftalanu dimetylu [16], fipronilu [57], trifenylocyny [39], bisfenolu A [54] czy policyklicznych węglowodorów aromatycznych (PHA), takich jak np. fenantren, a także niektórych pestycydów np. imidakloprydu [33] czy cyhalotryny [22]. Z badań Brar i wsp. [16] wynika, że B. thuringiensis subsp. kurstaki produkuje specyficzne enzymy odpowiedzialne za biodegradację DMP (ftalan dimetylu), dzięki czemu jest w stanie wzrastać na podłożu zanieczyszczonym tym związkiem i wykorzystywać go jako źródło węgla. Wyizolowany przez Chen i wsp. [22] szczep B. thuringiensis ZS-19 wykazywał zdolność całkowitego rozkładu cyhalotryny, już w przeciągu 72 h. Mandal i wsp. [57] zaobserwowali, że obecność bakterii B. thuringiensis w środowisku zanieczyszczonym fipronilem znacznie przyspiesza tempo jego rozkładu, zmniejszając wykrywalność fipronilu w glebie z ponad 56 dni do 35–42 dni. Yi i wsp. [89, 90] w badaniach z wykorzystaniem szczepu B. thuringiensis GIMCC1.817 uzyskali niemal 80% stopień degradacji trifenylocyny (TPT) już w ciągu 7 dni, związany z efektem zerwania przez bakteryjny cytochrom P450 wiązania węgiel-metal w cząsteczce TPT. Natomiast Li i wsp. [54] uzyskali w ciągu 24 h 85% wydajność degradacji bisfenolu A, którego mineralizacja opiera się najpewniej na działaniu NADPH (dinukleotyd nikotynoamidoadeninowy). Wyniki uzys kane przez Ferreira i wsp. [33] wskazują także na wysoki potencjał niniejszego gatunku bak terii w mineralizowaniu różnorodnych wielopierścieniowych związków aromatycznych, a także chemicznych pestycydów, co zdaniem wyżej wymienionych autorów wpływa na zwiększenie atrakcyjności tego gatunku do zastosowań w procesie bioremediacji.

Bakterie B. thuringiensis poza produkcją toksycznych białek, wytwarzają także inne związki oddziałujące na organizmy żywe, wykorzystywane w medycynie, takie jak bakteriocyny, nanocząsteczki srebra, czy parasporyny o aktywności przeciwnowotworowej. Cechą znacznej większości bakterii jest syntezowanie przynajmniej jednej bakteriocyny [71]. Bakteriocyny są naturalnymi peptydami wpływającymi hamująco na wzrost zarówno gatunków bakterii z nimi niespokrewnionych, jak i blisko spokrewnionych [9]. W przeciwieństwie do antybiotyków, które stanowią metabolity wtórne mikroorganizmów, bakteriocyny są produktami syntezy rybosomalnej, wykazującymi wąskie spektrum działania [14]. Do roku 2013 poznanych zostało 18 różnych bakteriocyn wytwarzanych przez szczepy B. thuringiensis, m.in. subsp. morrisoni, kurstaki, entomocidus, tolworthi, czy thuringiensis [52]. Związki te wykazują inhibicję względem wielu patogennych bakterii ludzi i zwierząt, takich jak Staphylococcus aureus [9], Listeria monocytogenes, Paenibacillus larvae, czy inne gatunki Bacillus [23], a także bakterie Enterococcus fecalis, Klebsiella pneumoniae, Pseudomonas aeruginosa, czy Shigella flexneri [71]. Zainteresowanie badaniami nad bakteriocynami wynika z potencjału ich praktycznego stosowania w medycynie zamiast antybiotyków, w związku z coraz częstszym pojawianiem się szczepów bakterii opornych na wiele z nich [44, 52]. Poza bakteriocynami, związkami produkowanymi przez B. thuringiensis, przydatnymi w zwalczaniu mikro organizmów są lipopeptydy np. kurstakina (kurstakin), czy wspominana już wcześniej fengicyna [31]. Niektóre szczepy B. thuringiensis wykazują również zdolność do produkcji nanocząsteczek srebra, które charakteryzują się wysoką aktywnością toksyczną względem różnych patogennych bakterii, przykładowo E. coli, P. aeruginosa, S. aureus, K. pneumoniae, L. monocytogenes, czy E. faecalis [42, 46, 66]. Badania przeprowadzone przez Khaleghi i wsp. [46] wykazały, że nanocząsteczki srebra o średnicy 42 nm wykazywały działanie bakteriobójcze względem wszystkich sześciu, wyżej wymienionych gatunków mikroorganizmów referencyjnych. Zdaniem niniejszych autorów rozwój technologii wytwarzania nanocząsteczek przez Bt ma duży potencjał do produkcji preparatów eliminujących i zabezpieczających powierzchnie sprzętu medycznego przed powstawaniem biofilmu, w skład którego wchodzić mogą patogenne bakterie.

Wśród szczepów B. thuringiensis wykryto również izolaty wykazujące aktywność cytotoksyczną względem kilku ssaczych linii komórkowych oraz zidentyfikowano parasporyny nakierowane na nowotworowe komórki ssacze [1]. Parasporyny (PS) są to białka Cry, które nie wykazują aktywności insektycydowej, ani hemolitycznej, za to charakteryzują się cytotoksycznością w stosunku do komórek nowotworów ludzkich, jednocześnie nie wpływając na zdrowe komórki organizmu [69]. Z 6 subklas tych związków, szczególnie szeroko badane są parasporyny-2 (PS2), które wykazują przeciwnowotworowe działanie względem zmutowanych linii komórek jelita grubego [2, 17, 50, 62, 72], wątroby [2, 17], szyjki macicy [17, 50], piersi [17], prostaty [17], chłoniaka [72] oraz białaczki [62]. Badania prowadzone przez Katayama i wsp. [45] wykazały, że również parasporyny-1 (PS1) wykazują aktywność przeciwnowotworową względem tumorów szyjki macicy, wątroby, jak również białaczki. Natomiast białko Cry45Aa, zaliczane do parasporyn-4 (PS4), wyizolowane z komórek Bt przez Okumura i wsp. [70], działało cytotoksycznie na linię komórek raka jelita grubego, wątroby oraz chłoniaka. Mechanizmy działania parasporyn na komórki nowotworowe są różne i zależne od docelowego rodzaju komórek na jakie oddziałują. PS1 oddziałują cytotoksycznie na komórki nowotworowe poprzez aktywowanie sygnałów apoptozy oraz zwiększenie stężenia Ca2+ wewnątrz nich. PS2 przez tworzenie kanałów w membranie komórek nowotworowych, zbliżone są w swoim działaniu do insektycydowych białek Cry. Natomiast PS4 doprowadzają do śmierci komórek nowotworów przez niespecyficzne wiązanie do błony i tworzenie w nich kompleksów oligomerycznych [44]. Głębsze poznanie mechanizmu ich działania na komórki rakowe i ogólnego wpływu na organizm człowieka stwarza ogromne możliwości w zastąpieniu nimi różnego rodzaju farmaceutyków stosowanych w medycynie.

Podsumowanie

Wzrost świadomości społeczeństwa na temat zagrożeń wynikających z szerokiego stosowania związków chemicznych w uprawach roślin, ich wpływu na środowisko i organizm ludzki, przyczynił się do zwiększenia zainteresowania biologicznymi środkami ochrony roślin. Popularną alternatywę dla chemicznych insektycydów stanowią preparaty na bazie B. thuringiensis, które charakteryzują się wysoką skutecznością działania, nie kumulują się w glebie i nie doprowadzają do zaburzenia jej równowagi biologicznej. Ponadto niektóre szczepy Bt poprzez produkcję metabolitów wtórnych oraz indukowanie odporności roślin przyczyniają się do biologicznej kontroli i promowania ich wzrostu i rozwoju. W ostatnich latach wykazano szerokie możliwości zastosowania tych bakterii poza obszarem rolniczym, przykładowo w bioremediacji terenów skażonych, w medycynie; w niszczeniu patogenów bakteryjnych, czy komórek nowotworowych. Prowadzenie dalszych badań nad B. thuringiensis powinno się skupiać na poszukiwaniu nowych, wydajniejszych szczepów, jak również optymalizacji procesów prowadzonych z ich udziałem, zmierzających do uzyskania nowych farmaceutyków, fungicydów, bionawozów oraz preparatów stosowanych w procesie bioremediacji terenów skażonych.

Przykładowe insektycydy zawierające Bacillus thuringiensis dostępne na rynku europejskim

PreparatProducentKraj producentaSzczep BtDocelowa grupa owadów
XenTari®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. aizawai szczep ABTS-1857Lepidoptera
Agree 50 WGMitsui AgriScience InternationalBelgiaBt ssp. aizawai szczep GC-91
Xtreem®KENOGARDHiszpaniaBt ssp. aizawai szczep ABTS-1857
DiPel®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. kurstaki szczep ABTS 351Lepidoptera
Biobit®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. kurstaki szczep ABTS 351
Delfin WGMitsui AgriScience InternationalBelgiaBt ssp. kurstaki szczep SA-11
LEPINOX® PlusCBC (Europe)WłochyBt ssp. kurstaki szczep EG 2348
VectoBac®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. israelensis szczep AM65-52Diptera
Novodor®Sumitomo Chemical Agro EuropeFrancjaBt ssp. tenebrionisColeoptera

Abe Y., Inoue H., Ashida H., Maeda Y., Kinoshita T., Kitada S.: Glycan region of GPI anchored-protein is required for cytocidal oligomerization of an anticancer parasporin-2, Cry46Aa1 protein, from Bacillus thuringiensis strain A1547. J. Invertebr. Pathol. 142, 71–81 (2017)AbeY.InoueH.AshidaH.MaedaY.KinoshitaT.KitadaS.Glycan region of GPI anchored-protein is required for cytocidal oligomerization of an anticancer parasporin-2, Cry46Aa1 protein, from Bacillus thuringiensis strain A1547J. Invertebr. Pathol.1427181201710.1016/j.jip.2016.11.008Search in Google Scholar

Abe Y., Shimada H., Kitada S.: Raft-targeting and oligomerization of parasporin-2, a Bacillus thuringiensis crystal protein with anti-tumour activity. J. Biochem. 143, 269–275 (2008)AbeY.ShimadaH.KitadaS.Raft-targeting and oligomerization of parasporin-2, a Bacillus thuringiensis crystal protein with anti-tumour activityJ. Biochem.143269275200810.1093/jb/mvm220Search in Google Scholar

Ackermann H.W., Azizbekyan R.R., Bernier R.L., de Barjac H., Saindoux S., Valéro J.R., Yu M.X.: Phage typing of Bacillus subtilis and B. thuringiensis. Res. Microbiol. 146, 643–657 (1995)AckermannH.W.AzizbekyanR.R.BernierR.L.de BarjacH.SaindouxS.ValéroJ.R.YuM.X.Phage typing of Bacillus subtilis and B. thuringiensisRes. Microbiol.146643657199510.1016/0923-2508(96)81062-XSearch in Google Scholar

Adang M.J., Crickmore N., Jurat-Fuentes J.L.: Diversity of Bacillus thuringiensis crystal toxins and mechanism of action. Adv. In Insect Phys. 47, 39–87 (2014)AdangM.J.CrickmoreN.Jurat-FuentesJ.L.Diversity of Bacillus thuringiensis crystal toxins and mechanism of actionAdv. In Insect Phys.473987201410.1016/B978-0-12-800197-4.00002-6Search in Google Scholar

Arias-Estévez M., López-Periago E., Martínez-Carballo E., Simal-Gándara J., Mejuto J.C., García-Río L.: The mobility and degradation of pesticides in soils and the pollution of groundwater resources. Agric. Ecosyst. Environ. 123, 247–260 (2008)Arias-EstévezM.López-PeriagoE.Martínez-CarballoE.Simal-GándaraJ.MejutoJ.C.García-RíoL.The mobility and degradation of pesticides in soils and the pollution of groundwater resourcesAgric. Ecosyst. Environ.123247260200810.1016/j.agee.2007.07.011Search in Google Scholar

Armada E., Azcón R., López-Castillo O.M., Calvo-Polanco M., Ruiz-Lozano J.M.: Autochthonous arbuscular mycorrhizal fungi and Bacillus thuringiensis from a degraded Mediterranean area can be used to improve physiological traits and performance of a plant of agronomic interest under drought conditions. Plant Physiol. Biochem. 90, 64–74 (2015)ArmadaE.AzcónR.López-CastilloO.M.Calvo-PolancoM.Ruiz-LozanoJ.M.Autochthonous arbuscular mycorrhizal fungi and Bacillus thuringiensis from a degraded Mediterranean area can be used to improve physiological traits and performance of a plant of agronomic interest under drought conditionsPlant Physiol. Biochem.906474201510.1016/j.plaphy.2015.03.00425813343Search in Google Scholar

Azmi N.U., Ghafar N.S.A., Yin C.J., Yakubu S., Adli A.A., Aziz N.A.A., Mustafa M.: Toxicity of Bacillus thuringiensis biopesticide produced in shrimp pond sludge as alternative culture medium against Bactrocera dorsalis ( Hendel ). Acta Biol. Malaysiana. 4, 5–16 (2015)AzmiN.U.GhafarN.S.A.YinC.J.YakubuS.AdliA.A.AzizN.A.A.MustafaM.Toxicity of Bacillus thuringiensis biopesticide produced in shrimp pond sludge as alternative culture medium against Bactrocera dorsalis ( Hendel )Acta Biol. Malaysiana.45162015Search in Google Scholar

Bai Y., Zhou X., Smith D.L.: Crop ecology, management and quality: Enhanced soybean plant growth resulting from coinoculation of Bacillus strains with Bradyrhizobium japonicum. Crop Sci. 43, 1774–1781 (2003)BaiY.ZhouX.SmithD.L.Crop ecology, management and quality: Enhanced soybean plant growth resulting from coinoculation of Bacillus strains with Bradyrhizobium japonicumCrop Sci.4317741781200310.2135/cropsci2003.1774Search in Google Scholar

Barboza-Corona J.E., de la Fuente-Salcido N., Alva-Murillo N., Ochoa-Zarzosa A., López-Meza J.E.: Activity of bacteriocins synthesized by Bacillus thuringiensis against Staphylococcus aureus isolates associated to bovine mastitis. Vet. Microbiol. 138, 179–183 (2009)Barboza-CoronaJ.E.de la Fuente-SalcidoN.Alva-MurilloN.Ochoa-ZarzosaA.López-MezaJ.E.Activity of bacteriocins synthesized by Bacillus thuringiensis against Staphylococcus aureus isolates associated to bovine mastitisVet. Microbiol.138179183200910.1016/j.vetmic.2009.03.01819359107Search in Google Scholar

de Barjac H., Frachon E.: Classification of Bacillus thuringiensis strains. Entomophaga. 35, 233–240 (1990)de BarjacH.FrachonE.Classification of Bacillus thuringiensis strainsEntomophaga.35233240199010.1007/BF02374798Search in Google Scholar

Bartoszewicz M., Czyżewska U.: Taksonomia, wirulencja i cykle życiowe Bacillus cereus sensu lato. Post. Mikrobiol. 56, 440–450 (2017)BartoszewiczM.CzyżewskaU.Taksonomia, wirulencja i cykle życiowe Bacillus cereus sensu latoPost. Mikrobiol.564404502017Search in Google Scholar

Baxter S. W., Badenes-Pérez F.R., Morrison A., Vogel H., Crickmore N., Kain W., Wang P., Heckel D.G., Jiggins C.D.: Parallel evolution of Bacillus thuringiensis toxin resistance in Lepidoptera. Genetics 189, 675–679 (2011)BaxterS. W.Badenes-PérezF.R.MorrisonA.VogelH.CrickmoreN.KainW.WangP.HeckelD.G.JigginsC.D.Parallel evolution of Bacillus thuringiensis toxin resistance in LepidopteraGenetics189675679201110.1534/genetics.111.130971318981521840855Search in Google Scholar

Bechtel D. B., Bulla L. A.: Ultrastructural analysis of membrane development during Bacillus thuringiensis sporulation. J. Ultrasructure Res. 79, 121–132 (1982)BechtelD. B.BullaL. A.Ultrastructural analysis of membrane development during Bacillus thuringiensis sporulationJ. Ultrasructure Res.79121132198210.1016/S0022-5320(82)90024-7Search in Google Scholar

Błaszczyk U., Moczarny J.: Bakteriocyny bakterii Gram-ujemnych – struktura, mechanizm dziaania i zastosowanie. Post. Mikrobiol. 55, 157–171 (2016)BłaszczykU.MoczarnyJ.Bakteriocyny bakterii Gram-ujemnych – struktura, mechanizm dziaania i zastosowaniePost. Mikrobiol.551571712016Search in Google Scholar

Brar S.K., Verma M., Tyagi R.D., Valéro J.R., Surampalli R.Y.: Efficient centrifugal recovery of Bacillus thuringiensis biopesticides from fermented wastewater and wastewater sludge. Water Res. 40, 1310–1320 (2006)BrarS.K.VermaM.TyagiR.D.ValéroJ.R.SurampalliR.Y.Efficient centrifugal recovery of Bacillus thuringiensis biopesticides from fermented wastewater and wastewater sludgeWater Res.4013101320200610.1016/j.watres.2006.01.02816515801Search in Google Scholar

Brar S.K., Verma M., Tyagi R.D., Valéro J.R., Surampalli R.Y.: Concurrent degradation of dimethyl phthalate (DMP) during production of Bacillus thuringiensis based biopesticides. J. Hazard. Mater. 171, 1016–1023 (2009)BrarS.K.VermaM.TyagiR.D.ValéroJ.R.SurampalliR.Y.Concurrent degradation of dimethyl phthalate (DMP) during production of Bacillus thuringiensis based biopesticidesJ. Hazard. Mater.17110161023200910.1016/j.jhazmat.2009.06.10819615820Search in Google Scholar

Brasseur K., Auger P., Asselin E., Parent S., Côté J.C., Sirois M.: Parasporin-2 from a new Bacillus thuringiensis 4r2 strain induces caspases activation and apoptosis in human cancer cells. PLoS One. 10, 1–22 (2015)BrasseurK.AugerP.AsselinE.ParentS.CôtéJ.C.SiroisM.Parasporin-2 from a new Bacillus thuringiensis 4r2 strain induces caspases activation and apoptosis in human cancer cellsPLoS One.10122201510.1371/journal.pone.0135106453250626263002Search in Google Scholar

Bravo A., Gómez I., Conde J., Muñoz-Garay C., Sánchez J., Miranda R., Zhuang M., Gill S.S., Soberón M.: Oligomerization triggers binding of a Bacillus thuringiensis Cry1Ab pore-forming toxin to aminopeptidase N receptor leading to insertion into membrane microdomains. Biochim. Biophys. Acta – Biomembr. 1667, 38–46 (2004)BravoA.GómezI.CondeJ.Muñoz-GarayC.SánchezJ.MirandaR.ZhuangM.GillS.S.SoberónM.Oligomerization triggers binding of a Bacillus thuringiensis Cry1Ab pore-forming toxin to aminopeptidase N receptor leading to insertion into membrane microdomainsBiochim. Biophys. Acta – Biomembr.16673846200410.1016/j.bbamem.2004.08.01315533304Search in Google Scholar

Bravo A., Gill S.S., Soberón M.: Mode of action of Bacillus thuringiensis Cry and Cyt toxins and their potential for insect control. Toxicon. 49, 423–435 (2007)BravoA.GillS.S.SoberónM.Mode of action of Bacillus thuringiensis Cry and Cyt toxins and their potential for insect controlToxicon.49423435200710.1016/j.toxicon.2006.11.022185735917198720Search in Google Scholar

Bravo A., Likitvivatanavong S., Gill S.S., Soberón M.: Bacillus thuringiensis: A story of a successful bioinsecticide. Insect Biochem. Mol. Biol. 41, 423–431 (2011)BravoA.LikitvivatanavongS.GillS.S.SoberónM.Bacillus thuringiensis: A story of a successful bioinsecticideInsect Biochem. Mol. Biol.41423431201110.1016/j.ibmb.2011.02.006368988521376122Search in Google Scholar

Bulla L.A., Bechtel D.B., Kramer K.J., Shethna Y.I., Aronson A.I., Fitz-James P.C.: Ultrastructure, physiology and biochemistry of Bacillus thuringiensis. Crit. Rev. Microbiol. 8, 147–204 (1980)BullaL.A.BechtelD.B.KramerK.J.ShethnaY.I.AronsonA.I.Fitz-JamesP.C.Ultrastructure, physiology and biochemistry of Bacillus thuringiensisCrit. Rev. Microbiol.8147204198010.3109/104084180090811247000441Search in Google Scholar

Chen S., Deng Y., Chang C., Lee J., Cheng Y., Cui Z., Zhou J., He F., Hu M., Zhang L.H.: Pathway and kinetics of cyhalothrin biodegradation by Bacillus thuringiensis strain ZS-19. Sci. Rep. 5, 1–10(2015)ChenS.DengY.ChangC.LeeJ.ChengY.CuiZ.ZhouJ.HeF.HuM.ZhangL.H.Pathway and kinetics of cyhalothrin biodegradation by Bacillus thuringiensis strain ZS-19Sci. Rep.5110201510.1038/srep08784435010125740758Search in Google Scholar

Cherif A., Rezgui W., Raddadi N., Daffonchio D., Boudabous A.: Characterization and partial purification of entomocin 110, a newly identified bacteriocin from Bacillus thuringiensis subsp. entomocidus HD110. Microbiol. Res. 163, 684–692 (2008)CherifA.RezguiW.RaddadiN.DaffonchioD.BoudabousA.Characterization and partial purification of entomocin 110, a newly identified bacteriocin from Bacillus thuringiensis subsp. entomocidus HD110Microbiol. Res.163684692200810.1016/j.micres.2006.10.00519216106Search in Google Scholar

Ciesielska J., Malusà E., Sas – Paszt L.: Środki ochrony roślin stosowane w rolnictwie ekologicznym. Opracowanie innowacyjnych technologii dla ekologicznej produkcji roślin sadowniczych. praca 3, 1–81 (2011)CiesielskaJ.MalusàE.Sas – PasztL.Środki ochrony roślin stosowane w rolnictwie ekologicznym. Opracowanie innowacyjnych technologii dla ekologicznej produkcji roślin sadowniczych. praca31812011Search in Google Scholar

Crickmore N., Zeigler D.R., Feitelson J., Schnepf E., Van Rie J., Lereclus D., Baum J., Dean D.H.: Bacillus thuringiensis and its pesticidal crystal proteins. Microbiol. Mol. Biol. Rev. 62, 775–806 (1998)CrickmoreN.ZeiglerD.R.FeitelsonJ.SchnepfE.Van RieJ.LereclusD.BaumJ.DeanD.H.Bacillus thuringiensis and its pesticidal crystal proteinsMicrobiol. Mol. Biol. Rev.62775806199810.1128/MMBR.62.3.775-806.1998Search in Google Scholar

Dominik A., Schönthaler J.: Integrowana ochrona roślin w gospodarstwie. Centrum Doradztwa Rolniczego w Brwinowie (2012)DominikA.SchönthalerJ.Integrowana ochrona roślin w gospodarstwie. Centrum Doradztwa Rolniczego w Brwinowie2012Search in Google Scholar

Dziennik Urzędowy Unii Europejskiej: Rozporządzenie Parlamentu Europejskiego i Rady (WE) nr 1107/2009 dotyczące wprowadzania do obrotu środków ochrony roślin i uchylające dyrektywy Rady 79/117/EWG i 91/414/EWG, z dnia 21.10.2009 roku (2009)Dziennik Urzędowy Unii Europejskiej: Rozporządzenie Parlamentu Europejskiego i Rady (WE) nr 1107/2009 dotyczące wprowadzania do obrotu środków ochrony roślin i uchylające dyrektywy Rady 79/117/EWG i 91/414/EWG, z dnia 21.10.2009 roku2009Search in Google Scholar

Dziennik Urzędowy Unii Europejskiej: Dyrektywa Parlamentu Europejskiego i Rady 2009/128/WE z dnia 21 października 2009 r. ustanawiająca ramy wspólnotowego działania na rzecz zrównoważonego stosowania pestycydów(2009)Dziennik Urzędowy Unii Europejskiej: Dyrektywa Parlamentu Europejskiego i Rady 2009/128/WE z dnia 21 października 2009 r. ustanawiająca ramy wspólnotowego działania na rzecz zrównoważonego stosowania pestycydów2009Search in Google Scholar

Dziennik Ustaw Rzeczypospolitej Polskiej: Ustawa o środkach ochrony roślin z dnia 8.03.2013 roku, Warszawa (2013)Dziennik Ustaw Rzeczypospolitej Polskiej: Ustawa o środkach ochrony roślin z dnia 8.03.2013 rokuWarszawa2013Search in Google Scholar

Dziennik Ustaw Rzeczypospolitej Polskiej: Obwieszczenie Marszałka Sejmu Rzeczypospolitej Polskiej w sprawie ogłoszenia jednolitego tekstu ustawy o ochronie roślin z dnia 12.03. 2014 roku, Warszawa (2014)Dziennik Ustaw Rzeczypospolitej Polskiej: Obwieszczenie Marszałka Sejmu Rzeczypospolitej Polskiej w sprawie ogłoszenia jednolitego tekstu ustawy o ochronie roślin z dnia 12.03. 2014 rokuWarszawa2014Search in Google Scholar

Fagerlund A., Dubois T., Økstad O.A., Verplaetse E., Gilois N., Bennaceur I., Perchat S., Gominet M., Aymerich S., Kolstø A.B., Lereclus D., Gohar M.: SinR controls enterotoxin expression in Bacillus thuringiensis biofilms. PLoS One, 9, e87532 (2014)FagerlundA.DuboisT.ØkstadO.A.VerplaetseE.GiloisN.BennaceurI.PerchatS.GominetM.AymerichS.KolstøA.B.LereclusD.GoharM.SinR controls enterotoxin expression in Bacillus thuringiensis biofilmsPLoS One,9e87532201410.1371/journal.pone.0087532Search in Google Scholar

Fang J., Xu X., Wang P., Zhao J.Z., Shelton A.M., Cheng J., Feng M.G., Shen Z.: Characterization of chimeric Bacillus thuringiensis Vip3 toxins. Appl. Environ. Microbiol. 73, 956–961 (2007)FangJ.XuX.WangP.ZhaoJ.Z.SheltonA.M.ChengJ.FengM.G.ShenZ.Characterization of chimeric Bacillus thuringiensis Vip3 toxinsAppl. Environ. Microbiol.73956961200710.1128/AEM.02079-06Search in Google Scholar

Ferreira L., Rosales E., Danko A.S., Sanromán M A., Pazos M.M.: Bacillus thuringiensis a promising bacterium for degrading emerging pollutants. Process Saf. Environ. Prot. 101, 19–26 (2016)FerreiraL.RosalesE.DankoA.S.SanrománM A.PazosM.M.Bacillus thuringiensis a promising bacterium for degrading emerging pollutantsProcess Saf. Environ. Prot.1011926201610.1016/j.psep.2015.05.003Search in Google Scholar

Frankenhuyzen K. van: Insecticidal activity of Bacillus thuringiensis crystal proteins. J. Invertebr. Pathol. 101, 1–16 (2009)FrankenhuyzenK.van: Insecticidal activity of Bacillus thuringiensis crystal proteinsJ. Invertebr. Pathol.101116200910.1016/j.jip.2009.02.009Search in Google Scholar

Gomaa E.Z.: Chitinase production by Bacillus thuringiensis and Bacillus licheniformis: Their potential in antifungal biocontrol. J. Microbiol. 50, 103–111 (2012)GomaaE.Z.Chitinase production by Bacillus thuringiensis and Bacillus licheniformis: Their potential in antifungal biocontrolJ. Microbiol.50103111201210.1007/s12275-012-1343-ySearch in Google Scholar

Gómez I., Sánchez J., Miranda R., Bravo A., Soberón M.: Cadherin-like receptor binding facilitates proteolytic cleavage of helix α-1 in domain I and oligomer pre-pore formation of Bacillus thuringiensis Cry1Ab toxin. FEBS Lett. 513, 242–246 (2002)GómezI.SánchezJ.MirandaR.BravoA.SoberónM.Cadherin-like receptor binding facilitates proteolytic cleavage of helix α-1 in domain I and oligomer pre-pore formation of Bacillus thuringiensis Cry1Ab toxinFEBS Lett.513242246200210.1016/S0014-5793(02)02321-9Search in Google Scholar

Helgason E., Økstad O.A., Caugant D.A., Johansen H.A., Fouet A., Mock M., Hegna I., Kolsto A.B.: Bacillus anthracis, Bacillus cereus, and Bacillus thuringiensis – one species on the basis of genetic evidence. Appl. Environ. Microbiol. 66, 2627–2630 (2000)HelgasonE.ØkstadO.A.CaugantD.A.JohansenH.A.FouetA.MockM.HegnaI.KolstoA.B.Bacillus anthracis, Bacillus cereus, and Bacillus thuringiensis – one species on the basis of genetic evidenceAppl. Environ. Microbiol6626272630200010.1128/AEM.66.6.2627-2630.2000Search in Google Scholar

Hernández C. S., Martínez C., Porcar M., Caballero P., Ferré J.: Correlation between serovars of Bacillus thuringiensis and type I β-exotoxin production. J. Invertebr. Pathol. 82, 57–62 (2003)HernándezC. S.MartínezC.PorcarM.CaballeroP.FerréJ.Correlation between serovars of Bacillus thuringiensis and type I β-exotoxin productionJ. Invertebr. Pathol.825762200310.1016/S0022-2011(02)00199-4Search in Google Scholar

Huang J., Ye J., Ma J., Gao J., Chen S., Wu X.: Triphenyltin biosorption, dephenylation pathway and cellular responses during triphenyltin biodegradation by Bacillus thuringiensis and tea saponin. Chem. Eng. J. 249, 167–173 (2014)HuangJ.YeJ.MaJ.GaoJ.ChenS.WuX.Triphenyltin biosorption, dephenylation pathway and cellular responses during triphenyltin biodegradation by Bacillus thuringiensis and tea saponinChem. Eng. J.249167173201410.1016/j.cej.2014.03.110Search in Google Scholar

Hung T.P., Truong L.V., Binh N.D., Frutos R., Quiquampoix H., Staunton S.: Persistence of detectable insecticidal proteins from Bacillus thuringiensis (Cry) and toxicity after adsorption on contrasting soils. Environ. Pollut. 208, 318–325 (2016)HungT.P.TruongL.V.BinhN.D.FrutosR.QuiquampoixH.StauntonS.Persistence of detectable insecticidal proteins from Bacillus thuringiensis (Cry) and toxicity after adsorption on contrasting soilsEnviron. Pollut.208318325201610.1016/j.envpol.2015.09.046Search in Google Scholar

Ibrahim M.A., Griko N., Junker M., Bulla L.A.: Bacillus thuringiensis A genomics and proteomics perspective. Bioeng. Bugs. 1, 31–50 (2010)IbrahimM.A.GrikoN.JunkerM.BullaL.A.Bacillus thuringiensis A genomics and proteomics perspectiveBioeng. Bugs.13150201010.4161/bbug.1.1.10519Search in Google Scholar

Jain D., Kachhwaha S., Jain R., Srivastava G., Kothari S.: Novel microbial route to synthesize nanoparticles using spore crystal mixture of Bacillus thuringiensis. Indian J. Exp. Biol. 48, 1152–1156 (2010)JainD.KachhwahaS.JainR.SrivastavaG.KothariS.Novel microbial route to synthesize nanoparticles using spore crystal mixture of Bacillus thuringiensisIndian J. Exp. Biol.48115211562010Search in Google Scholar

Jarrett P., Stephenson M.: Plasmid transfer between strains of Bacillus thuringiensis infecting Galleria mellonella and Spodoptera littoralis. Appl. Environ. Microbiol. 56, 1608–1614 (1990)JarrettP.StephensonM.Plasmid transfer between strains of Bacillus thuringiensis infecting Galleria mellonella and Spodoptera littoralisAppl. Environ. Microbiol.5616081614199010.1128/aem.56.6.1608-1614.1990Search in Google Scholar

Jouzani G. S., Valijanian E., Sharafi R.: Bacillus thuringiensis: a successful insecticide with new environmental features and tidings. Appl. Microbiol. Biotechnol. 101, 2691–2711 (2017)JouzaniG. S.ValijanianE.SharafiR.Bacillus thuringiensis: a successful insecticide with new environmental features and tidingsAppl. Microbiol. Biotechnol.10126912711201710.1007/s00253-017-8175-ySearch in Google Scholar

Katayama H., Yokota H., Akao T., Nakamura O., Ohba M., Mekada E., Mizuki E.: Parasporin-1, a novel cytotoxic protein to human cells from non-insecticidal parasporal inclusions of Bacillus thuringiensis. J. Biochem. 137, 17–25 (2005)KatayamaH.YokotaH.AkaoT.NakamuraO.OhbaM.MekadaE.MizukiE.Parasporin-1, a novel cytotoxic protein to human cells from non-insecticidal parasporal inclusions of Bacillus thuringiensisJ. Biochem.1371725200510.1093/jb/mvi003Search in Google Scholar

Khaleghi M., Khorrami S., Ravan H.: Identification of Bacillus thuringiensis bacterial strain isolated from the mine soil as a robust agent in the biosynthesis of silver nanoparticles with strong antibacterial and anti-biofilm activities. Biocatal. Agric. Biotechnol. 18, 101047 (2019)KhaleghiM.KhorramiS.RavanH.Identification of Bacillus thuringiensis bacterial strain isolated from the mine soil as a robust agent in the biosynthesis of silver nanoparticles with strong antibacterial and anti-biofilm activitiesBiocatal. Agric. Biotechnol.18101047201910.1016/j.bcab.2019.101047Search in Google Scholar

Kim P. I., Bai H., Bai D., Chae H., Chung S., Kim Y., Park R., Chi Y.T.: Purification and characterization of a lipopeptide produced by Bacillus thuringiensis CMB26. J. Appl. Microbiol. 97, 942–949 (2004)KimP. I.BaiH.BaiD.ChaeH.ChungS.KimY.ParkR.ChiY.T.Purification and characterization of a lipopeptide produced by Bacillus thuringiensis CMB26J. Appl. Microbiol.97942949200410.1111/j.1365-2672.2004.02356.xSearch in Google Scholar

Knowles B.H., Ellar D.J.: Colloid-osmotic lysis is a general feature of the mechanism of action of Bacillus thuringiensis δ-endotoxins with different insect specificity. Biochem. Biophys. Acta. 924, 509–518 (1987)KnowlesB.H.EllarD.J.Colloid-osmotic lysis is a general feature of the mechanism of action of Bacillus thuringiensis δ-endotoxins with different insect specificityBiochem. Biophys. Acta.924509518198710.1016/0304-4165(87)90167-XSearch in Google Scholar

Konecka E., Kaznowski A., Baranek J.: Wykorzystanie bakterii Bacillus thuringiensis. Post. Mikrobiol. 50, 303–311 (2011)KoneckaE.KaznowskiA.BaranekJ.Wykorzystanie bakterii Bacillus thuringiensisPost. Mikrobiol.503033112011Search in Google Scholar

Krishnan K., Ker J.E.A., Mohammed S.M., Nadarajah V.D.: Identification of Glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase (GAPDH) as a binding protein for a 68-kDa Bacillus thuringiensis parasporal protein cytotoxic against leukaemic cells. J. Biomed. Sci. 17, 1–11 (2010)KrishnanK.KerJ.E.A.MohammedS.M.NadarajahV.D.Identification of Glyceraldehyde-3-phosphate dehydrogenase (GAPDH) as a binding protein for a 68-kDa Bacillus thuringiensis parasporal protein cytotoxic against leukaemic cellsJ. Biomed. Sci.17111201010.1186/1423-0127-17-86Search in Google Scholar

Krywienczyk J., Dulmage H.T., Fast P.G.: Occurrence of two serologically distinct groups within Bacillus thuringiensis serotype 3 ab var. kurstaki. J. Invertebr. Pathol. 31, 372–375 (1978)KrywienczykJ.DulmageH.T.FastP.G.Occurrence of two serologically distinct groups within Bacillus thuringiensis serotype 3 ab varkurstaki. J. Invertebr. Pathol.31372375197810.1016/0022-2011(78)90232-XSearch in Google Scholar

de la Fuente-Salcido N.M., Casados-Vázquez L.E., Barboza-Corona J.E.: Bacteriocins of Bacillus thuringiensis can expand the potential of this bacterium to other areas rather than limit its use only as microbial insecticide. Can. J. Microbiol. 59, 515–522 (2013)de la Fuente-SalcidoN.M.Casados-VázquezL.E.Barboza-CoronaJ.E.Bacteriocins of Bacillus thuringiensis can expand the potential of this bacterium to other areas rather than limit its use only as microbial insecticideCan. J. Microbiol.59515522201310.1139/cjm-2013-0284Search in Google Scholar

Lecadet M.M., Frachon E., Cosmao Dumanoir V., Ripouteau H., Hamon S., Laurent P., Thiéry I.: Updating the H-antigen classification of Bacillus thuringiensis. J. Appl. Microbiol. 86, 660–672 (1999)LecadetM.M.FrachonE.Cosmao DumanoirV.RipouteauH.HamonS.LaurentP.ThiéryI.Updating the H-antigen classification of Bacillus thuringiensisJ. Appl. Microbiol.86660672199910.1046/j.1365-2672.1999.00710.xSearch in Google Scholar

Li C., Lu Q., Ye J., Qin H., Long Y., Wang L., Ou H.: Metabolic and proteomic mechanism of bisphenol A degradation by Bacillus thuringiensis. Sci. Total Environ. 640, 714–725 (2018)LiC.LuQ.YeJ.QinH.LongY.WangL.OuH.Metabolic and proteomic mechanism of bisphenol A degradation by Bacillus thuringiensisSci. Total Environ.640714725201810.1016/j.scitotenv.2018.05.352Search in Google Scholar

De Maagd R. A., Bravo A., Crickmore N.: How Bacillus thuringiensis has evolved specific toxins to colonize the insect world. Trends Genet. 17, 193–199 (2001)De MaagdR. A.BravoA.CrickmoreN.How Bacillus thuringiensis has evolved specific toxins to colonize the insect worldTrends Genet.17193199200110.1016/S0168-9525(01)02237-5Search in Google Scholar

Malinowski H.: Powstawanie odporności na insektycydy u owadów. Pr. Inst. Badaw. Leśnictwa. seria A, 1 [908–912], 5–40 (2001)MalinowskiH.Powstawanie odporności na insektycydy u owadówPr. Inst. Badaw. Leśnictwa. seria A1908–9125402001Search in Google Scholar

Mandal K., Singh B., Jariyal M., Gupta V.K.: Microbial degradation of fipronil by Bacillus thuringiensis. Ecotoxicol. Environ. Saf. 93, 87–92 (2013)MandalK.SinghB.JariyalM.GuptaV.K.Microbial degradation of fipronil by Bacillus thuringiensisEcotoxicol. Environ. Saf.938792201310.1016/j.ecoenv.2013.04.00123618775Search in Google Scholar

Maughan H., Van der Auwera G.: Bacillus taxonomy in the geno mic era finds phenotypes to be essential though often misleading. Infect. Genet. Evol. 11, 789–797 (2011)MaughanH.Van der AuweraG.Bacillus taxonomy in the geno mic era finds phenotypes to be essential though often misleadingInfect. Genet. Evol.11789797201110.1016/j.meegid.2011.02.00121334463Search in Google Scholar

Melo A.L.D.A., Soccol V.T., Soccol C.R.: Bacillus thuringiensis: Mechanism of action, resistance, and new applications: A review. Crit. Rev. Biotechnol. 36, 317–326 (2016)MeloA.L.D.A.SoccolV.T.SoccolC.R.Bacillus thuringiensis: Mechanism of action, resistance, and new applications: A reviewCrit. Rev. Biotechnol.36317326201610.3109/07388551.2014.96079325264571Search in Google Scholar

Mishra P.K., Mishra S., Selvakumar G., Bisht J.K., Kundu S., Gupta H.S.: Coinoculation of Bacillus thuringeinsis-KR1 with Rhizobium leguminosarum enhances plant growth and nodulation of pea (Pisum sativum L.) and lentil (Lens culinaris L.). World J. Microbiol. Biotechnol. 25, 753–761 (2009)MishraP.K.MishraS.SelvakumarG.BishtJ.K.KunduS.GuptaH.S.Coinoculation of Bacillus thuringeinsis-KR1 with Rhizobium leguminosarum enhances plant growth and nodulation of pea (Pisum sativum L.) and lentil (Lens culinaris L.)World J. Microbiol. Biotechnol.25753761200910.1007/s11274-009-9963-zSearch in Google Scholar

Mishra P.K., Mishra S., Selvakumar G., Kundu S., Shankar Gupta H.: Enhanced soybean (Glycine max L.) plant growth and nodulation by Bradyrhizobium japonicum-SB1 in presence of Bacillus thuringiensis-KR1. Acta Agric. Scand. Sect. B Soil Plant Sci. 59, 189–196 (2009)MishraP.K.MishraS.SelvakumarG.KunduS.Shankar GuptaH.Enhanced soybean (Glycine max L.) plant growth and nodulation by Bradyrhizobium japonicum-SB1 in presence of Bacillus thuringiensis-KR1Acta Agric. Scand. Sect. B Soil Plant Sci.591891962009Search in Google Scholar

Moazamian E., Bahador N., Azarpira N., Rasouli M.: Anti-cancer parasporin toxins of new Bacillus thuringiensis against human colon (HCT-116) and blood (CCRF-CEM) cancer cell lines. Curr. Microbiol. 75, 1090–1098 (2018)MoazamianE.BahadorN.AzarpiraN.RasouliM.Anti-cancer parasporin toxins of new Bacillus thuringiensis against human colon (HCT-116) and blood (CCRF-CEM) cancer cell linesCurr. Microbiol.7510901098201810.1007/s00284-018-1479-z29687151Search in Google Scholar

Mrówczyński M., Wachowiak H., Pruszyński G.: Atlas szkodników owadów pożytecznych i zapylających szkodniki rzepaku. Instytut Ochrony Roślin, Państwowy Instytut Badawczy, ISBN 978-83-89867-97-1 (2014)MrówczyńskiM.WachowiakH.PruszyńskiG.Atlas szkodników owadów pożytecznych i zapylających szkodniki rzepakuInstytut Ochrony Roślin, Państwowy Instytut BadawczyISBN978-83-89867-97-12014Search in Google Scholar

Mucha S.: Integrowana ochrona roślin. https://www.gov.pl/web/rolnictwo/integrowana-ochrona-roslinMuchaS.Integrowana ochrona roślinhttps://www.gov.pl/web/rolnictwo/integrowana-ochrona-roslinSearch in Google Scholar

Nakamura L.K.: DNA Relatedness among Bacillus thuringiensis Serovars. Int. J. Syst. Bacteriol. 44, 125–129 (2009)NakamuraL.K.DNA Relatedness among Bacillus thuringiensis SerovarsInt. J. Syst. Bacteriol.44125129200910.1099/00207713-44-1-1258123555Search in Google Scholar

Nayak P.S., Arakha M., Kumar A., Asthana S., Mallick B.C., Jha S.: An approach towards continuous production of silver nanoparticles using Bacillus thuringiensis. RSC Adv. 6, 8232–8242 (2016)NayakP.S.ArakhaM.KumarA.AsthanaS.MallickB.C.JhaS.An approach towards continuous production of silver nanoparticles using Bacillus thuringiensisRSC Adv.682328242201610.1039/C5RA21281BSearch in Google Scholar

NCBI Taxonomy: Bacillus thuringiensis Taxonomy. ncbi.nlm.nih. gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?mode=Info&id=1428&lvl= 3&p=has_linkout&p=blast_url&p=genome_blast&lin=f&keep= 1&srchmode=1&unlock (2019)NCBI TaxonomyBacillus thuringiensis Taxonomyhttp://ncbi.nlm.nih.gov/Taxonomy/Browser/wwwtax.cgi?mode=Info&id=1428&lvl=3&p=has_linkout&p=blast_url&p=genome_blast&lin=f&keep=1&srchmode=1&unlock2019Search in Google Scholar

Nicolopoulou-Stamati P., Maipas S., Kotampasi C., Stamatis P., Hens L.: Chemical Pesticides and Human Health: The urgent need for a new concept in agriculture. Front. Public Health. 4, 148 (2016)Nicolopoulou-StamatiP.MaipasS.KotampasiC.StamatisP.HensL.Chemical Pesticides and Human Health: The urgent need for a new concept in agricultureFront. Public Health.4148201610.3389/fpubh.2016.00148494757927486573Search in Google Scholar

Ohba M., Mizuki E., Uemori A.: Parasporin, a new anticancer protein group from Bacillus thuringiensis. Anticancer Res. 29, 427–433 (2009)OhbaM.MizukiE.UemoriA.Parasporin, a new anticancer protein group from Bacillus thuringiensisAnticancer Res.294274332009Search in Google Scholar

Okumura S., Saitoh H., Ishikawa T., Wasano N., Yamashita S., Kusumoto K.I., Akao T., Mizuki E., Ohba M., Inouye K.: Identification of a novel cytotoxic protein, Cry45Aa, from Bacillus thuringiensis A1470 and its selective cytotoxic activity against various mammalian cell lines. J. Agric. Food Chem. 53, 6313–6318 (2005)OkumuraS.SaitohH.IshikawaT.WasanoN.YamashitaS.KusumotoK.I.AkaoT.MizukiE.OhbaM.InouyeK.Identification of a novel cytotoxic protein, Cry45Aa, from Bacillus thuringiensis A1470 and its selective cytotoxic activity against various mammalian cell linesJ. Agric. Food Chem.5363136318200510.1021/jf050612916076112Search in Google Scholar

Pacheco-Cano R.D., de la Fuente-Salcido N.M., Salcedo-Hernández R., León-Galván M.F., Bideshi D.K., Hernández-Guzmán G., Barboza-Corona J.E.: Characterization, N-terminal sequencing and classification of Tolworthcin 524: A bacteriocin produced by Bacillus thuringiensis subsp. tolworthi. Microbiol. Res. 169, 948–953 (2014)Pacheco-CanoR.D.de la Fuente-SalcidoN.M.Salcedo-HernándezR.León-GalvánM.F.BideshiD.K.Hernández-GuzmánG.Barboza-CoronaJ.E.Characterization, N-terminal sequencing and classification of Tolworthcin 524: A bacteriocin produced by Bacillus thuringiensis subsptolworthi. Microbiol. Res.169948953201410.1016/j.micres.2014.04.00524880804Search in Google Scholar

Poornima K., Selvanayagam P., Shenbagarathai R.: Identification of native Bacillus thuringiensis strain from South India having specific cytocidal activity against cancer cells. J. Appl. Microbiol. 109, 348–354 (2010)PoornimaK.SelvanayagamP.ShenbagarathaiR.Identification of native Bacillus thuringiensis strain from South India having specific cytocidal activity against cancer cellsJ. Appl. Microbiol.109348354201010.1111/j.1365-2672.2010.04697.x20337765Search in Google Scholar

Raymond B., Johnston P.R., Nielsen-LeRoux C., Lereclus D., Crickmore N.: Bacillus thuringiensis: An impotent pathogen? Trends Microbiol. 18, 189–194 (2010)RaymondB.JohnstonP.R.Nielsen-LeRouxC.LereclusD.CrickmoreN.Bacillus thuringiensis: An impotent pathogen?Trends Microbiol.18189194201010.1016/j.tim.2010.02.00620338765Search in Google Scholar

Reyes-Ramírez A., Escudero-Abarca B. I., Aguilar-Uscanga G., Hayward-Jones P.M., Barboza-Corona J.E.: Antifungal activity of Bacillus thuringiensis chitinase and its potential for the biocontrol of phytopathogenic fungi in soybean seeds. J. Food Sci. 69, M131–M134 (2006)Reyes-RamírezA.Escudero-AbarcaB. I.Aguilar-UscangaG.Hayward-JonesP.M.Barboza-CoronaJ.E.Antifungal activity of Bacillus thuringiensis chitinase and its potential for the biocontrol of phytopathogenic fungi in soybean seedsJ. Food Sci.69M131M134200610.1111/j.1365-2621.2004.tb10721.xSearch in Google Scholar

Rocha L.O., Tralamazza S.M., Reis G.M., Rabinovitch L., Barbosa C.B., Corrêa B.: Multi-method approach for characterizing the interaction between Fusarium verticillioides and Bacillus thuringiensis subsp. kurstaki. PLoS One. 9, e92189 (2014)RochaL.O.TralamazzaS.M.ReisG.M.RabinovitchL.BarbosaC.B.CorrêaB.Multi-method approach for characterizing the interaction between Fusarium verticillioides and Bacillus thuringiensis subspkurstaki. PLoS One.9e92189201410.1371/journal.pone.0092189398918824739804Search in Google Scholar

Sadif N., Cherif M., Fliss I., Boudabbous A., Antoun H.: Evaluation of bacterial isolates from salty soils and Bacillus thuringiensis strains for the biocontrol of Fusarium dry rot of potato tubers. J. Plant Pathol. 83, 101–117 (2001)SadifN.CherifM.FlissI.BoudabbousA.AntounH.Evaluation of bacterial isolates from salty soils and Bacillus thuringiensis strains for the biocontrol of Fusarium dry rot of potato tubersJ. Plant Pathol.831011172001Search in Google Scholar

Sampson M.N., Gooday G.W.: Involvement of chitinases of Bacillus thuringiensis during pathogenesis in insects. Microbiol. 144, 2189–2194 (1998)SampsonM.N.GoodayG.W.Involvement of chitinases of Bacillus thuringiensis during pathogenesis in insectsMicrobiol.14421892194199810.1099/00221287-144-8-21899720040Search in Google Scholar

Shrestha A., Sultana R., Chae J.C., Kim K., Lee K.J.: Bacillus thuringiensis C25 which is rich in cell wall degrading enzymes efficiently controls lettuce drop caused by Sclerotinia minor. Eur. J. Plant Pathol. 142, 577–589 (2015)ShresthaA.SultanaR.ChaeJ.C.KimK.LeeK.J.Bacillus thuringiensis C25 which is rich in cell wall degrading enzymes efficiently controls lettuce drop caused by Sclerotinia minorEur. J. Plant Pathol.142577589201510.1007/s10658-015-0636-5Search in Google Scholar

Sierpinska A.: Bacillus thuringiensis w ochronie lasu – alternatywa dla insektycydów chemicznych. Prace Instytutu Badawczego Leśnictwa.seria A, 2 [895–899], 71–99 (2000)SierpinskaA.Bacillus thuringiensis w ochronie lasu – alternatywa dla insektycydów chemicznych. Prace Instytutu Badawczego Leśnictwa.seria A2895–89971992000Search in Google Scholar

Singh B., Arora R., Gosal S.S.: Biological and molecular approaches in pest management. Scientific Publisher (2015)SinghB.AroraR.GosalS.S.Biological and molecular approaches in pest managementScientific Publisher2015Search in Google Scholar

Soufiane B., Côté J.C.: Discrimination among Bacillus thuringiensis H serotypes, serovars and strains based on 16S rRNA, gyrB and aroE gene sequence analyses. Antonie van Leeuwenhoek, Int. J. Gen. Mol. Microbiol. 95, 33–45 (2009)SoufianeB.CôtéJ.C.Discrimination among Bacillus thuringiensis H serotypes, serovars and strains based on 16S rRNA, gyrB and aroE gene sequence analysesAntonie van Leeuwenhoek, Int. J. Gen. Mol. Microbiol.953345200910.1007/s10482-008-9285-418839329Search in Google Scholar

Sułowicz S., Piotrowska-Seget Z.: Oddziaływanie fungicydów na mikroorganizmy w środowisku glebowym. Post. Mikrobiol. 55, 12–18 (2016)SułowiczS.Piotrowska-SegetZ.Oddziaływanie fungicydów na mikroorganizmy w środowisku glebowymPost. Mikrobiol.5512182016Search in Google Scholar

Thakore Y.: The biopesticide market for global agricultural use. Ind. Biotechnol. 2, 194–208 (2006)ThakoreY.The biopesticide market for global agricultural useInd. Biotechnol.2194208200610.1089/ind.2006.2.194Search in Google Scholar

Vilas-Bôas G.T., Peruca A.P.S., Arantes O.M.N.: Biology and taxonomy of Bacillus cereus, Bacillus anthracis and Bacillus thuringiensis. Can. J. Microbiol. 53, 673–687 (2007)Vilas-BôasG.T.PerucaA.P.S.ArantesO.M.N.Biology and taxonomy of Bacillus cereusBacillus anthracis and Bacillus thuringiensisCan. J. Microbiol.53673687200710.1139/W07-02917668027Search in Google Scholar

Weerasinghe P., Buja L. M.: Oncosis: An important non-apoptotic mode of cell death. Exp. Mol. Pathol. 93, 302–308 (2012)WeerasingheP.BujaL. M.Oncosis: An important non-apoptotic mode of cell deathExp. Mol. Pathol.93302308201210.1016/j.yexmp.2012.09.01823036471Search in Google Scholar

Wei S., Chelliah R., Park B.J., Kim S.H., Forghani F., Cho M.S., Park D.S., Jin Y.G., Oh D.H.: Differentiation of Bacillus thuringiensis from Bacillus cereus group using a unique marker based on Real-Time PCR. Front. Microbiol. 10, 1–8 (2019)WeiS.ChelliahR.ParkB.J.KimS.H.ForghaniF.ChoM.S.ParkD.S.JinY.G.OhD.H.Differentiation of Bacillus thuringiensis from Bacillus cereus group using a unique marker based on Real-Time PCRFront. Microbiol.10182019Search in Google Scholar

Weinzierl R., Henn T., Koehler P.G., Tucker C.L. Microbial insecticides. Cooperative Extension Service, University of Illinois at Urbana-Champaign. 1295 (1989).WeinzierlR.HennT.KoehlerP.G.TuckerC.L.Microbial insecticidesCooperative Extension Service, University of Illinois at Urbana-Champaign12951989Search in Google Scholar

Xu Y., Nagai M., Bagdasarian M., Smith T.W.: Expression of the p20 gene from Bacillus thuringiensis H-14 increases Cry11A toxin production and enhances mosquito-larvicidal activity in recombinant gram-negative bacteria. Appl Env. Microbiol. 67, 3010–3015 (2001)XuY.NagaiM.BagdasarianM.SmithT.W.Expression of the p20 gene from Bacillus thuringiensis H-14 increases Cry11A toxin production and enhances mosquito-larvicidal activity in recombinant gram-negative bacteriaAppl Env. Microbiol.6730103015200110.1128/AEM.67.7.3010-3015.20019297311425714Search in Google Scholar

Yi W., Li C., Ye J., Long Y., Qin H.: Correlation between triphenyltin degradation and cellular metabolic responses of Bacillus thuringiensis. Int. Biodeterior. Biodegrad. 122, 61–68 (2017)YiW.LiC.YeJ.LongY.QinH.Correlation between triphenyltin degradation and cellular metabolic responses of Bacillus thuringiensisInt. Biodeterior. Biodegrad.1226168201710.1016/j.ibiod.2017.04.020Search in Google Scholar

Yi W., Yang K., Ye J., Long Y., Ke J., Ou H.: Triphenyltin degradation and proteomic response by an engineered Escherichia coli expressing cytochrome P450 enzyme. Ecotoxicol. Environ. Saf. 137, 29–34 (2017)YiW.YangK.YeJ.LongY.KeJ.OuH.Triphenyltin degradation and proteomic response by an engineered Escherichia coli expressing cytochrome P450 enzymeEcotoxicol. Environ. Saf.1372934201710.1016/j.ecoenv.2016.11.01227907843Search in Google Scholar

Zhang X., Candas M., Griko N.B., Rose-Young L., Bulla L.A.: Cytotoxicity of Bacillus thuringiensis Cry1Ab toxin depends on specific binding of the toxin to the cadherin receptor BT-R1 expressed in insect cells. Cell Death Differ. 12, 1407–1416 (2005)ZhangX.CandasM.GrikoN.B.Rose-YoungL.BullaL.A.Cytotoxicity of Bacillus thuringiensis Cry1Ab toxin depends on specific binding of the toxin to the cadherin receptor BT-R1 expressed in insect cellsCell Death Differ.1214071416200510.1038/sj.cdd.440167515920532Search in Google Scholar

Zhang X., Candas M., Griko N.B., Taussig R., Bulla L.A.: A mechanism of cell death involving an adenylyl cyclase/PKA signaling pathway is induced by the Cry1Ab toxin of Bacillus thuringiensis. Proc. Natl. Acad. Sci. 103, 9897–9902 (2006)ZhangX.CandasM.GrikoN.B.TaussigR.BullaL.A.A mechanism of cell death involving an adenylyl cyclase/PKA signaling pathway is induced by the Cry1Ab toxin of Bacillus thuringiensisProc. Natl. Acad. Sci.10398979902200610.1073/pnas.0604017103150255016788061Search in Google Scholar

Zhuang L., Zhou S., Wang Y., Chang M.: Mosquito biolarvicide production by sequential fermentation with dual strains of Bacillus thuringiensis subsp. israelensis and Bacillus sphaericus using sewage sludge. Bioresour. Technol. 102, 1574–1580 (2011)ZhuangL.ZhouS.WangY.ChangM.Mosquito biolarvicide production by sequential fermentation with dual strains of Bacillus thuringiensis subsp. israelensis and Bacillus sphaericus using sewage sludgeBioresour. Technol.10215741580201110.1016/j.biortech.2010.08.09020855197Search in Google Scholar

Zhuang L., Zhou S., Wang Y., Liu Z., Xu R.: Cost-effective production of Bacillus thuringiensis biopesticides by solid-state fermentation using wastewater sludge: Effects of heavy metals. Bioresour. Technol. 102, 4820–4826 (2011)ZhuangL.ZhouS.WangY.LiuZ.XuR.Cost-effective production of Bacillus thuringiensis biopesticides by solid-state fermentation using wastewater sludge: Effects of heavy metalsBioresour. Technol.10248204826201110.1016/j.biortech.2010.12.09821295967Search in Google Scholar

Zribi Zghal R., Kharrat M., Rebai A., Ben Khedher S., Jallouli W., Elleuch J., Ginibre C., Chandre F., Tounsi S.: Optimization of bio-insecticide production by Tunisian Bacillus thuringiensis israelensis and its application in the field. Biol. Control. 124, 46–52 (2018)Zribi ZghalR.KharratM.RebaiA.Ben KhedherS.JallouliW.ElleuchJ.GinibreC.ChandreF.TounsiS.Optimization of bio-insecticide production by Tunisian Bacillus thuringiensis israelensis and its application in the fieldBiol. Control.1244652201810.1016/j.biocontrol.2018.06.002Search in Google Scholar

Articoli consigliati da Trend MD

Pianifica la tua conferenza remota con Sciendo